PALEOBOTÁNICA Y PALINOLOGÍA
El origen y diversificación del crecimiento cambial atípico en plantas fósiles: procesos del desarrollo involucrado
Josefina Bodnar1,2 y Eliana Paula Coturel1,3
1 CONICET
2 División Paleobotánica, Museo de La Plata, Facultad de
Ciencias Naturales y Museo, Universidad Nacional de
La Plata, Paseo del Bosque s/n, B1900FWA, La Plata,
Argentina. jbodnar@fcnym.unlp.edu.ar
3 Sección Paleopalinología, Museo Argentino de Ciencias
Naturales "Bernardino Rivadavia", Ángel Gallardo 470,
C1405DJR, Buenos Aires, Argentina. elianacoturel@gmail.com
Resumen: En el registro fósil encontramos una serie de morfologías, cuyo origen sólo puede ser inferido a partir de los estudios ontogenéticos. De este modo, la comprensión de los procesos del desarrollo en plantas y el patrón resultante es de suma importancia en Paleobotánica. En este trabajo, se presenta la relación que existe entre los procesos del desarrollo y los diversos patrones observados en el crecimiento secundario de las plantas fósiles. Se estudiaron superficies pulidas, peels y cortes petrográficos de troncos silicificados correspondientes a Lycopsida, Sphenopsida, Medullosales, Corystospermales y Cycadales. Se identificaron una variedad de patrones cambiales, que pueden ser reunidos en dos grupos principales: patrón en espiral y variantes cambiales (e.g. unifacialidad, fragmentación radial y tangencial de elementos vasculares, polixilia, orientación inversa y sistema vascular medular). La aparición del patrón en espiral estuvo relacionada con el origen del clado de las Lygnophyta. Las variantes cambiales caracterizan grupos particulares, y han experimentado una diversificación evolutiva muy importante, vinculada con eventos del desarrollo.
Palabras clave: Evo-devo; Paleobotánica; Cámbium; Tejidos vasculares secundarios.
Summary: Origin and diversification of atypical cambial growth in fossil plants: developmental processes involved. We found a series of morphologies in the fossil record whose origin can only be inferred by means of ontogenetic studies. Therefore, comprehension of plant developmental processes and their resultant patterns are extremely important in Paleobotany. In this contribution, we exposed the relation between developmental processes and the different patterns observed in fossil plant secondary growth. Polished surfaces, peels and thin slides of silicified trunks belonging to Lycopsida, Sphenopsida, Medullosales, Corystospermales and Cycadales, were studied. We identified a diversity of cambial patterns which can be clustered in two main groups: whirling pattern and cambial variants (e.g. unifacial, radial and tangential fragmentation of vascular elements, polyxyly, inverse orientation and medullary system). The appearance of whirling pattern was related to the origin of the Lygnophyta clade. The cambial variants characterize specific groups and have undergone a significant evolutionary diversification linked with developmental events.
Key words: Evo-devo; Paleobotany; Cambium; Secondary vascular tissues.
INTRODUCCIÓN
La comprensión de los procesos fisiológicos y
el patrón que generan en los diferentes estadios
ontogenéticos de las plantas es de suma importancia
para la Paleobotánica, dado que en el registro fósil
encontramos preservada una serie de morfologías y sólo a partir de los estudios actuales podemos inferir
su origen. La importancia de este conocimiento
radica en que estas mismas estructuras son utilizadas
posteriormente para inferir la evolución de cada
linaje: una mala interpretación de los caracteres que
se observan provocaría, por ejemplo, errores en la
elección y/o uso de datos para análisis filogenéticos.
Desde hace varias décadas ha cobrado impulso el
estudio de las hormonas que regulan el crecimiento
de los tejidos meristemáticos presentes en las
plantas vasculares. Entre ellas, se sabe que las
auxinas son clave para el desarrollo del cámbium
y sus tejidos derivados. Estas fitohormonas poseen
un transporte polar desde las hojas hasta los
tallos, y cualquier disrupción en éste provoca un
patrón característico en la estructura del leño. Más específicamente, la presencia de una rama o nudo
causa una disrupción del flujo de auxinas, y genera
un patrón en espiral característico. En este patrón
el conjunto de traqueidas, elementos de vaso y
radios leñosos se curva formando un remolino. Esta
morfología ha sido reconocida en leños devónicos
pertenecientes a los ancestros de las lignofitas
(Rothwell & Lev-Yadun, 2005).
La verificación de la presencia de estos patrones
es fundamental para poder establecer homologías en
los procesos ontogenéticos entre las plantas actuales
y fósiles: en el caso de este trabajo, en el desarrollo
del cámbium vascular. Una vez establecidas estas
homologías afirmamos nuestra base para estudiar
cómo las alteraciones de los procesos ontogenéticos
intervienen en la evolución biológica, modificando
el marco de un estudio fisio-histológico a otro
dentro de lo que se denomina Biología Evolutiva-
del Desarrollo (Evo-Devo) (Bateman y DiMichele,
2002). Otro paso fundamental hacia la comprensión
de la evolución de las plantas es una estimación
detallada de su filogenia. El conocimiento de las
relaciones filogenéticas es necesario para evaluar
las hipótesis evo-devo, puesto que la decisión
entre escenarios evolutivos opuestos depende de la
ontogenia asumida como basal (Olson, 2007).
Un cambio evo-devo es "cualquier alteración
genética expresada fenotípicamente que se produce
en el ancestro, y que modifica profundamente
la forma y/o el tamaño de cualquier estadio
ontogenético en el descendiente" (Bateman, 1994).
Estos cambios incluyen a la heterocronía (cambio
en la tasa relativa o el ritmo del desarrollo) y la
heterotopía (cambio en el patrón espacial de los
procesos del desarrollo) (ambos términos, Haeckel,
1866). Existe una extensa bibliografía sobre la
Biología Evo-Devo (Bodnar, en prensa) que se
encuentra principalmente en idioma inglés.
La presencia de crecimiento secundario por medio
del cámbium vascular caracteriza a Lygnophyta,
Isoetales y Sphenopsida. Se acepta que el crecimiento
secundario típico es aquel generado por un cámbium
bifacial, único, centrífugo y uniforme. Los casos que
se apartan de este modelo son considerados patrones
atípicos. Dentro de estos últimos se reconocen a la
unifacialidad, fragmentación radial y tangencial de
elementos vasculares, polixilia, tejidos vasculares
centrípetos y sistema vascular medular.
En este trabajo se da a conocer el hallazgo
del patrón en espiral en el leño fósil de Protojuniperoxylon ischigualastense Bonetti 1966 emend. Bodnar et Artabe 2007 (Coniferales),
proveniente de la Formación Ischigualasto (Triásico
Superior), en la Hoyada de Ischigualasto, provincia
de San Juan. A su vez, se presenta y ajusta la
terminología en castellano para los estudios evo-
devo. Finalmente, se realiza una interpretación sobre
el origen y diversificación de los patrones atípicos o
variantes del cámbium vascular.
MATERIAL Y MÉTODO
Los materiales estudiados corresponden a troncos silicificados de diferentes procedencias geográficas y estratigráficas. El número de colección y el sitio donde se encuentran depositados están detallados en la Tabla 1. Para este análisis se examinaron, en total, 40 ejemplares.
Tabla 1. Material estudiado.
Referencias: Colecciones: (1) División Científica de Paleobotánica, Museo de La Plata, UNLP; (2) Colección
didáctica, Cátedra de Paleobotánica UNLP; (3) Colección Paleobotánica de la Facultad de Ciencias Exactas y
Naturales y Agrimensura, UNNE; (4) Colección Nacional de Paleobotánica, Museo Argentino de Ciencias Naturales"Bernardino Rivadavia"; (5) Colección de Paleobotánica del Museo de Ciencias Naturales de San Juan.
Se estudiaron superficies pulidas, peels y cortes
petrográficos, de los tres planos de corte utilizados
en histología (transversal, longitudinal radial y
longitudinal tangencial). Las superficies pulidas
fueron observadas bajo lupa binocular Nikon, modelo
SM6 y fotografiadas con cámaras digitales Canon
Powershot S40 y Olympus FE-150. Las ilustraciones
fueron efectuadas bajo cámara clara y mediante papel
transparente sobre las fotografías. Los peels y cortes
petrográficos fueron estudiados bajo lupa binocular
Nikon, modelo SM6, con microscopios ópticos Leitz
Wetzlar Ortholux y Microscopio Nikon Eclipse 50i,
y fotografiados con sistema Leica DC 150 y cámaras
digitales Canon Powershot S40 y Nikon DS-Fi1.
Para estudiar la evolución de los patrones cambiales
en un marco filogenético, se realizó un análisis de las
relaciones filogenéticas de las plantas vasculares,
sobre la base de hipótesis previas (Kenrick & Crane,
1997; Nixon et al., 1994; Rothwell & Nixon, 2006;
Hilton & Bateman, 2006). Las matrices utilizadas en
dichos trabajos fueron reevaluadas y modificadas para
elaborar una matriz de 51 taxones y 182 caracteres
(Tablas 2 y 3), que fue analizada con TNT 1.1
(Goloboff et al., 2008) bajo el algoritmo de Wagner,
aplicando TBR (100 réplicas, 10 árboles salvados por
réplica) y calculando un árbol de consenso estricto.
Además, se elaboró una hipótesis filogenética
sobre las relaciones entre algunos integrantes de las
Corystospermaceae, a partir de una matriz de 13
taxones y 27 caracteres (Tabla 4), la que fue analizada
con TNT 1.1, bajo enumeración implícita.
Tabla 2. Lista de caracteres utilizados para el análisis filogenético de las plantas vasculares. Tomados y modificados
de Stevenson (1990), Kenrick & Crane (1997), Hilton & Bateman (2006) y Rothwell & Nixon (2006).
Tabla 3. Matriz de datos utilizada en el análisis filogenético de las plantas vasculares.
Tabla 4. Lista de caracteres utilizados para el análisis filogenético de los taxones de troncos de
Corystospermaceae.
RESULTADOS
Descripción de los ejemplares revisados
Se presenta la descripción de los siguientes
tipos de crecimiento secundario: patrón en espiral,
bifacialidad, unifacialidad, fragmentación radial y
tangencial de elementos vasculares, polixilia, tejidos
vasculares centrípetos y sistema vascular medular (ver
Cuadro 1). Estos fueron observados en los ejemplares
mencionados en la Tabla 1. En el caso de Eligodendron
branisae Archangelsky et de la Sota 1966, se confirma
la ausencia de tejido vascular secundario.
Cuadro 1. Clasificación de los patrones cambiales atípicos de acuerdo a este trabajo.
Patrón en espiral
El patrón en espiral ha sido reconocido en
los ejemplares del leño de Protojuniperoxylon
ischigualastense Bonetti 1966 emend. Bodnar et
Artabe 2007 (LPPBpm 368). En vista longitudinal
tangencial, se observó que una traza de 3,84 mm
de alto y 1,08 mm de ancho máximo, y de contorno
romboidal (Fig. 1.A). En su mayor parte está constituida por células parenquimáticas. Se pueden
reconocer en la traza tres zonas: una externa, una
media y una interna (Fig. 1.A). La zona externa es
la que está inmediatamente a continuación del leño caulinar, y está formada por traqueidas axiales y radios
de contorno sinuoso (Fig. 1.B, 1.C). Muchos radios se
bifurcan o fusionan (Fig. 1.B). Entre las traqueidas,
hay dos tipos: traqueidas cortas (de 0,19 a 0,33 mm
de longitud) y traqueidas largas (cuya longitud no
pudo medirse). Las traqueidas muestran un recorrido
sinuoso, en algunos casos las traqueidas cortas se
pliegan sobre los radios (Fig. 1.B, 1.C). En otros
casos las traqueidas largas muestran una disminución
abrupta de su diámetro radial (Fig. 1.B). En la zona
media de la traza no se diferencian radios y traqueidas
axiales, sino que todas las células están dispuestas de
manera radial (Fig. 1.D, 1.E, 1.F). Entre estas células,
la gran mayoría son células parenquimáticas radiales
de diversos diámetros. Algunas son isodiamétricas y
otras son rectangulares y comprimidas. En muchos
casos, éstas presentan su pared primaria desprendida
(Fig. 1.G). Las traqueidas radiales están presentes
de manera escasa y aislada (Fig. 1.D, 1.E, 1.F). Se
pueden reconocer por sus paredes gruesas y las
punteaduras areoladas en sus paredes terminales
(Fig. 1.D, 1.E, 1.F). La zona interna presenta casi
exclusivamente células parenquimáticas radiales
pequeñas, isodiamétricas y algunas con contenidos
oscuros probablemente resinosos (Fig. 1.H).
Fig. 1. Protojuniperoxylon ischigualastenese. (Corte Tangencial). A: Vista general de la traza, mostrando
la zona externa (E), media (M) e interna (I). Escala: 1 mm. B: Radios bifurcados (R), una traqueida girante
(G) y traqueidas de lumen reducido (T). Escala: 200 μm. C: Torsión de una traqueida. El recuadro señala
las punteaduras radiales que como consecuencia de la torsión se pueden observar en el plano tangencial.
Escala: 150 μm. D: Traqueidas radiales de la zona media de la traza, se observan las punteaduras de las
paredes terminales de las traqueidas. Escala: 60 μm. E: Traqueidas radiales de la zona media (recuadro) y
traqueida girante de la zona externa, con detalle de las punteaduras de la pared radial (P). Escala: 120 μm. F: Traqueidas radiales de la zona media, mostrando las punteaduras de las paredes terminales. Escala: 100μm. G: Traqueida girante, y desprendimiento de la pared primaria de una célula parenquimática de la zona
media. Escala: 100 μm. H: Detalle de la zona interna de la traza. Escala: 200 μm.
Bifacialidad
Se ha podido estudiar este carácter en dos representantes del grupo de las Sphenopsida: Sphenophyllum sp. (Familia Sphenophyllaceae,
Orden Sphenophyllales) y Nododendron suberosum Artabe et Zamuner 1991 (Familia Apocalamitaceae,
Orden Equisetales).
Sphenophyllum presenta una estela protostélica,
un xilema secundario de gran desarrollo que se
diferencia en dos tipos (uno cuyas traqueidas son de
mayor calibre y otro cuyas traqueidas son de menor
calibre) y un floema secundario de poco espesor,
cuyo detalle celular no se ha podido observar en los
materiales analizados (Fig. 2.A). Al parecer estaría
conformado por fibras floemáticas que han colapsado
durante la diágenesis (Fig. 2.B).
Fig. 2. Sphenophyllum sp. (Corte Transversal). A: Vista general del tallo. Escala: 500 μm. B: Detalle de
A, la flecha señala la capa de floema secundario entre el xilema secundario y la corteza. Escala: 250 μm. Nododendron suberosum (Impresión-Compresión del diafragma nodal). C: Vista del cilindro vascular
secundario. Escala: 5 mm. D: Detalle de C, mostrando la presencia de floema secundario (F, capa más
oscura) y xilema secundario (X). Escala: 2,5 mm. Lepidodendron sp. (Corte Transversal). E: Vista del
cilindro vascular. Escala: 500 μm. F: Detalle de E, el recuadro indica la zona de tejido interpretado como
parénquima secundario. Escala: 250 μm. G: Detalle de E, mostrando la presencia de parénquima de origen
cortical en la posición que debería ocupar el floema secundario entre xilema y corteza. Escala: 125 μm. Arthropitys comunnis (Corte Transversal). H: Cilindro vascular secundario. Escala: 1 mm. I: Detalle de H,
mostrando la ausencia de floema secundario entre xilema y corteza. Escala: 250 μm.
Nododendron suberosum Artabe et Zamuner 1991, tiene un desarrollo uniforme de xilema y floema secundarios, cómo se puede observar en la Fig. 2.C y 2.D.
Unifacialidad
Esta rasgo fue reconocido en los ejemplares de Lepidodendron sp., Lepidophloios sp. y Stigmaria
ficoides (Sternberg) Brongniart 1822 (Familia
Lepidodendraceae, Orden Lepidodendrales, Clase
Lycopsida), y Arthropitys comunis (Binney) Renault
1876 (Familia Calamitaceae, Orden Equisetales,
Clase Sphenopsida).
Los ejemplares observados de Lepidodendron sp. (Fig. 2.E) presentan una estela sifonostélica, con
médula mixta, y un xilema secundario de escaso
desarrollo (hileras de hasta 12 traqueidas de espesor).
Cada 1, 2 o 3 hileras se observa el desarrollo de
un radio parenquimático (Fig. 2.F). En posición
externa al xilema aparece un tejido mal preservado,
con células de sección transversal redondeada y de
paredes gruesas (Fig. 2.F). Este tipo de tejido ha sido
considerado parénquima secundario derivado de
actividad meristemática cortical (Lemoigne, 1966;
Eggert & Kanemoto, 1977). Las células de esta zona
son isodiamétricas y no presentan ninguna evidencia
de haber sido generadas por un cámbium (Eggert & Kanemoto, 1977), por lo que se verifica la ausencia
total de foema secundario
En Lepidophloios sp., se advierte un mayor
desarrollo del xilema secundario respecto de Lepidodendron sp. En la posición más externa el
xilema es de menor calibre y pueden encontrarse
anillos colapsados de traqueidas. En posición externa
al xilema se ha preservado un tejido que posee células
de pared contorneada, de lumen más pequeño que
aquel de las traqueidas del xilema secundario (Fig.
2.G). Estas células se disponen en radios irregulares.
Tampoco en este caso se reconocen células típicas del
floema secundario.
Stigmaria ficoides posee un xilema secundario
bien desarrollado, pero no se observa la porción
extraxilemática.
En el caso de Arthropitys comunis, el xilema
secundario se halla bien fragmentado radialmente
por la presencia de amplios parenquimáticos.
Nuevamente, no se observa un tejido diferenciado
asignable al floema secundario (Fig. 2.H, 2.I).
Fragmentación radial de elementos vasculares
Los ejes de Arthropitys (Equisetales), Medullosa
(Medullosales), y Rhexoxylon, Tranquiloxylon y Cuneumxylon (Corystospermales) tienen un cilindro
vascular secundario disecto radialmente.
El xilema secundario en Arthropitys comunis
está segmentado en sectores separados por radios
parenquimáticos secundarios de espesor importante.
Estos radios están constituidos exclusivamente por
células parenquimáticas (Fig. 3.A).
Fig. 3. Arthropitys comunnis (Corte Transversal). A: Detalle del cilindro vascular secundario, fragmentado
por radios parenquimáticos. Escala: 500 μm. Medullosa noei (Corte Transversal). B: Vista de un
segmento vascular secundario, consituido por xilema centrífugo (F) y centrípeto (C). Escala: 5 mm. Rhexoxylon cortaderitaense (Superfcie transversal pulida). C: Vista general del tallo, donde se observan
la fragmentación del cilindro vascular por la presencia de radios parenquimatosos. Escala: 2 cm. E: Detalle
de la región medular del tallo, mostrando la médula (M), los tejidos vasculares secundarios centrípetos (C),
parénquima de dilatación (D) y tejidos vasculares centrífugos (F). Escala: 1 cm. R. pianitzkyi (Corte Radial). D: Detalle de las células que componen los radios parenquimatosos: nidos escleróticos (N) y cavidades
secretoras (S) . Escala: 250 μm. R. cortaderitaense (Corte Radial). F: Vista del parénquima de dilatación (D)
que separa el xilema centrípeto (C) del centrífugo (F). También se observa la médula (M). Escala: 1 mm.
Los tallos de Medullosa noei Steidtmann 1937,
presentan varios segmentos vasculares, cada uno de
ellos formado por un simpodio de xilema primario
con dos polos protoxilemáticos, rodeado de xilema
y floema secundarios (Fig. 3.B). Estos segmentos vasculares se encuentran inmersos en tejido
parenquimatoso que se continúa entre la médula y la
corteza.
Los troncos de Rhexoxylon cortaderitaense (Menéndez) Bodnar 2008, R. pianitzkyi Archangelsky
et Brett 1961 emend. Brett 1968, R. brasiliense Herbst et Lutz 1988, R. brunoi Artabe, Brea et Zamuner
1999, Tranquiloxylon petriellai Herbst et Lutz 1995 y Cuneumxylon spalletti Artabe et Brea 2003 muestran
el cilindro vascular secundario fragmentado en
cuñas por radios parenquimatosos de 0,2 a 2,5 cm de
ancho en las especies del género Rhexoxylon, y de
0,003 a 0,36 cm de ancho en los otros dos géneros.
Probablemente esta diferencia se deba a que en Rhexoxylon, al menos, los radios parenquimatosos
crecen en espesor independientemente de la
circunferencia del eje (Fig. 3.C).
Los radios parenquimatosos son radios
secundarios constituidos por células parenquimáticas
isodiamétricas, idioblastos y nidos escleróticos
(=grupos de esclereidas) (Fig. 3.D).
Fragmentación tangencial de elementos vasculares
En Rhexoxylon, los tejidos vasculares centrípetos
(ver más adelante) están separados de los centrífugos
por un tejido parenquimatoso que ha recibido la
denominación de parénquima de dilatación (Fig. 3.E,
3.F). Está constituido por células semejantes a las de
los radios parenquimatosos (células parenquimáticas,
nidos escleróticos e idioblastos).
Polixilia
El cilindro vascular secundario de Rhexoxylon, Tranquiloxylon y Cuneumxylon (Corystospermales),
y Neochamberlainia (Cycadales) muestra más
de un ciclo de xilema y floema. Estos ciclos de
xilema y floema secundarios pueden formar anillos
o estar interrumpidos y conformar arcos aislados
discordantes o concordantes.
Rhexoxylon cortaderitaense, R. pianitzkyi, R.
brasilense y R. brunoi presentan en sus cuñas de
tejidos vasculares secundarios ciclos adicionales
de floema aislados de manera poco frecuente (Fig.
4.C). En Tranquiloxylon petriellai estos ciclos son
también interrumpidos lateralmente pero mucho más
frecuentes (Fig. 4.B). Por otro lado, en Cuneumxylon
spalletti hay al menos tres ciclos sucesivos de floema
y xilema secundarios que conforman verdaderos
anillos concéntricos.
Fig. 4. Neochamberlainia pteridospermoidea (Superfcie transversal pulida). A: Cilindro vascular secundario,
formado por tres ciclos de xilema y floema. Escala: 1 cm. D: Detalle del xilema secundario centrípeto.
Escala: 2 mm Tranquiloxylon petriellai (Superfcie transversal pulida). B: Vista general del cilindro vascular
secundario, fragmentado por radios parenquimatosos (P), donde se observan arcos discontinuos de floema
incluido (F). Escala: 2 cm. Rhexoxylon brasilense (Superfcie transversal pulida). C: Detalle de una cuña de
tejido vascular secundario, mostrando varios ciclos consecutivos de xilema y floema (F), y la fragmentación
por radios parenquimatosos (P). Escala: 4 cm. F: Sistema vascular medular. Escala: 2 cm. E: Detalle de F.
Escala: 2 cm.
Neochamberlainia pteridospermoidea (Artabe, Zamuner et Stevenson) Artabe, Zamuner et Stevenson 2010, por otra parte, presenta tres bandas concéntricas de floema y xilema secundarios, entre cada una de las cuales hay una zona parenquimática (Fig. 4.A). En este caso, estos anillos de tejidos vasculares son continuos, a diferencia de los presentes en Cuneumxylon spalletti que tienen una interrupción por la presencia de radios parenquimatosos.
Tejidos vasculares centrípetos
Los troncos de Medullosa (Medullosales),
Rhexoxylon (Corystospermales) y Neochamberlainia (Cycadales) además de los tejidos vasculares
secundarios centrífugos, presentan tejidos vasculares
secundarios centrípetos que han crecido hacia la
médula. Esta característica también ha sido llamada
polixilia centrípeta (Artabe et al., 2005).
En Medullosa noei el xilema secundario rodea
completamente cada segmento de xilema primario,
desarrollando una porción centrífuga y una porción
centrípeta (Fig. 3.B). El cilindro vascular secundario
en las especies analizadas de Rhexoxylon presenta
un sector centrífugo de mucho mayor desarrollo y
un sector centrípeto mucho más reducido, pero que
no rodean completamente a los simpodios de xilema
primario, dejando libre la región lateral de los polos
de protoxilema (Fig. 3.E).
En Neochamberlainia el xilema centrípeto se
encuentra en arcos aislados y de poco espesor (Fig.
4.D).
Sistema vascular medular
También en Rhexoxylon se puede observar la
presencia de dos sistemas vasculares secundarios
independientes: el sistema vascular cilíndrico,
conformado por grandes cuñas de xilema y floema
centrífugos, y el sistema vascular medular, constituido
por haces perimedulares dobles, cada uno con una
porción centrípeta y una porción centrífuga (Fig. 4.E,
4.F).
Procesos ontogenéticos. Clasificación de los
patrones cambiales
Los patrones cambiales estudiados pueden ser
reunidos en dos grupos principales: variaciones
anatómicas locales, las que aparecen en zonas
localizadas del tallo y se detectan en el leño a nivel
celular; y por otro lado, las variantes cambiales,
observándose a lo largo de gran parte de los
ejes, se detectan a nivel orgánico cambiando la anatomía general del tronco y caracterizan a grupos
taxonómicos particulares (Cuadro 1).
Variaciones anatómicas locales del cámbium
Dentro de este grupo se incluye al patrón en
espiral presente en las trazas rameales de géneros
actuales y fósiles, pudiéndose determinar los
cambios morfológicos que ocurren en las células
del xilema secundario.
El patrón en espiral comprende cambios continuos
en el arreglo de las traqueidas en capas sucesivas
del leño, lo que indica que cambios análogos han
ocurrido en el cámbium. Las variaciones en la
orientación celular en las áreas espiraladas ocurren
con una gran rapidez, por esta razón es difícil
establecer patrones dominantes (Larson, 1994). Los
trabajos de Sachs & Cohen (1982), Sachs (1984),
Hejnowicz & Kurczynska (1987), Lev-Yadun & Aloni (1990), Kurczynska & Hejnowicz (1991)
y Larson (1994) sugieren que el patrón en espiral
se desarrolla en las zonas de bifurcación de dos o
más ramas, en zonas de ramificación y en regiones
donde se perturbe el desarrollo normal del cámbium
(heridas).
Se sabe que la diferenciación vascular estaría
regulada por el flujo polar de las auxinas, que
transcurre desde las hojas o desde una fuente
localizada hacia las raíces. En el desarrollo del
patrón en espiral, el bloqueo del transporte polar de
las auxinas causaría divergencia y hasta una total
inversión de la polaridad de las señales, alterando la
diferenciación de los vasos (Larson, 1994) (Fig. 5).
Fig. 5. Esquema mostrando la dirección del flujo de
las auxinas en el interior de una planta.
Las traqueidas y vasos que se desarrollan en
una zona alterada se presentan en disposición
circular ("vasos circulares"); y suelen ser cortos, lo
cual indicaría una mayor frecuencia de divisiones
anticlinales en la región específica del cámbium
en la que se originan. La disposición circular
se explica por el recorrido circular del flujo que
promueve la diferenciación de estos vasos. El patrón
en espiral se incrementa continuamente con el
aumento de la circunferencia del tallo. Los estudios
realizados sobre leños tumorosos han conducido
a la conclusión de que el mecanismo productor
de este patrón sería resultado del crecimiento
intrusivo propio de las traqueidas. Las células
aparecen reorientadas respecto de la condición
normal, sea en un patrón espiral o bifurcado.
Las bifurcaciones se generan en los ápices de las
iniciales fusiformes cuando el crecimiento de la célula resulta obstaculizado por el extremo de otra
célula o radio. Si ocurren en las paredes radiales, elápice de crecimiento se introduce entre las paredes
radiales de células pertenecientes a dos grupos
adyacentes. Si, en cambio, ocurre en el lateral,
el extremo de crecimiento se introduce entre las
paredes tangenciales de otras células, creando
espirales localizados. Las células del medio de la
región espiralada son severamente distorsionadas
con algunos extremos celulares que se curvan 180º (Larson, 1994).
El patrón en espiral observado y descripto
en el leño Protojuniperoxylon ischigualastense
correspondería a la salida de una rama.
Variantes del cámbium
Estas variaciones se registran en linajes
particulares. Se observaron cinco tipos de variantes
cambiales: 1-unifacial, 2-actividad diferencial,
3- actividad remanente, 4- cámbiumes sucesivos
y 5-orientación inversa, que producen los
patrones de unifacialidad, fragmentación radial y
tangencial de los elementos vasculares, polixilia
y tejidos vasculares centrípetos, respectivamente.
La combinación de la actividad remanente, los
cámbiumes sucesivos y la orientación inversa
tiene como resultado el desarrollo de un sistema
vascular medular. En el Cuadro 2 se aclara qué tipo
de variante se encuentra en cada grupo taxonómico
estudiado.
Para comprender el origen y la evolución de
estos tipos de desarrollo cambial, tenemos que
discernir los procesos ontogenéticos implicados en
cada uno de ellos. En este trabajo, el crecimiento
secundario típico es referido como bifacial. Éste
abarca las siguientes etapas (Fig. 6):
Cuadro 2. Distribución de las variantes cambiales en diferentes grupos taxonómicos.
Fig. 6. Diagrama mostrando la actividad típica del cambium bifacial en una protostela (arriba) y en una
eustela (abajo). Ver el texto para la explicación.
A partir del procámbium localizado entre los
polos protoxilemáticos de una protostela (Fig. 6.A,
arriba) y dentro de los haces vasculares de una
eustela (Fig. 6.A, abajo), se desarrollan el cámbium s.s. de las protostelas y el cámbium fascicular de las
eustelas.
Se diferencia un pericámbium en los polos de
una protostela (Fig. 6.B, arriba) y un cámbium
interfascicular entre los haces vasculares primarios
de una eustela (Fig. 6.B, abajo). El primero
deriva de las células del periciclo, mientras que
el segundo deriva de las células parenquimáticas
ubicadas entre los fascículos vasculares. En las
espermatofitas, se considera que el cámbium recién está completamente formado luego de que el
parénquima interfascicular se diferencia en células
fusiformes (Larson, 1994).
Se forma así un anillo cambial completo, que
genera xilema secundario hacia el centro del eje y
floema secundario hacia la periferia.
La totalidad de los tejidos vasculares secundarios
va creciendo hacia la corteza, es decir, en sentido
centrífugo (Fig. 6.C, arriba y abajo).
Un sistema experimental novedoso fue empleado
por Ko et al. (2004) para estudiar la regulación
molecular de la formación del xilema secundario
en Arabidopsis; provocando que en el eje de la
inflorescencia se diferencie un cámbium mediante la
inducción por peso. Esto es una evidencia de que los
genes que regulan el crecimiento secundario no son
exclusivos de las especies arbóreas sino que están
presentes también en las herbáceas, las que tendrían
el potencial de desarrollar crecimiento secundario
de acuerdo a las circunstancias (Groover, 2005).
Si bien el cámbium bifacial caracteriza el clado de
las Lygnophyta, se ha reconocido en representantes
de las Sphenophyta, específicamente en la familia
Sphenophyllaceae (Sphenophyllales) y en la familia
Apocalamitaceae (Equisetales). El primer caso es de formas lianescentes o trepadoras, pero siempre
con un hábito muy delicado. El segundo caso,
está constituido por formas arbustivas a arbóreas.
Las esfenofitas con crecimiento secundario se
extinguieron en el Mesozoico. Actualmente, sólo
sobreviven las esfenofitas herbáceas. Es aceptado
que el cámbium bifacial de las Sphenophyllaceae
y Apocalamitaceae se desarrollaba de la misma
manera que el cámbium bifacial de las lignofitas,
a partir del procámbium. En el caso de las
Apocalamitaceae se desarrolla un cámbium bifacial
típico a partir de una eustela. En cambio, en
Sphenophyllaceae hay un crecimiento desigual del
xilema secundario:
A partir del cámbium localizado entre los polos
protoxilemáticos de la protostela se desarrollan
hileras de células xilemáticas secundarias de lumen
amplio.
A partir del pericámbium localizado en los polos
protoxilemáticos de la protostela se desarrollan
hileras de células xilemáticas secundarias de lumen
reducido.
Esto se distingue de lo que llamamos actividad
diferencial del cámbium en el sentido de que ambos
cámbiumes producen células conductoras, si bien
con características diferentes.
Se podría concluir, de acuerdo con las relaciones
filogenéticas expresadas en la Fig. 12, que el
origen del cámbium bifacial en las Sphenophyta
es independiente con respecto a su aparición en las
Lygnophyta. La desaparición del carácter en las
Sphenophyta más allá del Mesozoico temprano tal
vez responda a que resultaba una adaptación para los
linajes de las Apocalamitaceae y Sphenophyllaceae
en un momento geológico determinado.
Cámbium unifacial (unifacialidad): Parecería
ser un carácter distintivo del clado de las Isoetales,
excepto porque dos familias dentro del Orden
Equisetales tienen también crecimiento secundario
por cámbium unifacial. En la actualidad no existen
cámbiumes que actúan de manera unifacial, por lo
que se teoriza cómo es la forma de actuar de este
cámbium en las formas fósiles. El cámbium bifacial
produce tanto xilema como floema secundarios,
y las iniciales cambiales pueden dividirse tanto
periclinal como anticlinalmente. El cámbium
unifacial produce sólo xilema secundario, y las
iniciales cambiales sólo se dividirían en la cara
periclinal interna (Donoghue, 2005) (Fig. 7).
Fig. 7. Diferencias entre el cambium bifacial y el cambium unifacial. El cambium bifacial produce tanto
xilema como floema secundarios, y las iniciales cambiales son capaces de dividirse tanto periclinalmente
(produciendo células que se diferencian en tejidos secundarios) como anticlinalmente (produciendo nuevas
iniciales cambiales). El cambium unifacial produce solo xilema secundario y las iniciales cambiales se
dividen sólo periclinalmente, limitando la expansión del cilindro cambial y la producción de leño (Modificado
de Donoghue, 2005).
Actividad diferencial del cámbium (elementos vasculares fragmentados radialmente): La actividad diferencial es una forma de desarrollo cambial que se encuentra presente en numerosas plantas actuales, mayormente en angiospermas. Es típico de lianas como Aristolochia, Vitis, Anredera, donde el cámbium interfascicular forma amplios radios de tejido parenquimático. En muchas leguminosas herbáceas como Medicago sativa (alfalfa), Lotus corniculatus y Lamiáceas (Coleus), el cámbium interfascicular forma principalmente esclerénquima hacia adentro y una pequeña cantidad de foema con escasos elementos cribosos hacia afuera (Fig. 8).
Fig. 8. Esquemas comparando la actividad normal y diferencial del cámbium. A: Desarrollo, a partir
del procambium, del cámbium fascicular. Éste genera xilema y floema secundarios. B: En un tallo con
actividad normal del cámbium, se diferencia, a partir del parénquima entre los haces vasculares primarios,
un cámbium interfascicular. Éste forma también xilema y floema secundarios. C: En un tallo con actividad
diferencial del cámbium, en cámbium interfascicular forma tejidos parenquimáticos y/o esclerenquimáticos
secundarios (=tejido parenquimatoso).
En el pasado este tipo de actividad cambial
se registraba en todas las especies de Medullosa (Medullosales), Pentoxylon (Pentoxylales) y los
géneros Rhexoxylon, Cuneumxylon, Tranquiloxylon y seguramente Jeffersonioxylon (Corystospermales), Hermanophyton (Hermanophytales), Amosioxylon (Austrocalyxaceae) y las Calamitaceae.
Actividad remanente del cámbium (elementos
vasculares fragmentados tangencialmente): La
fragmentación tangencial de los elementos axiales
del cilindro vascular secundario está íntimamente
relacionada con la polixilia tanto centrífuga como
centrípeta. Esto es así porque al parecer hay una
separación de tejido parenquimático lignificado
entre los sucesivos ciclos de xilema y floema
secundarios. Este tejido parenquimático en el caso
de la polixilia centrífuga podría ser en realidad el
mismo floema secundario que sólo esté conformado
por parénquima floemático (Artabe & Brea, 2003).
En el caso de la polixilia centrípeta, la capa
de tejido parenquimático estaría vinculada a un
tipo de cámbium, denominado remanente. Este
cámbium genera una capa de tejido parenquimático
(=parénquima de dilatación, sensu Brett, 1968;
Zamuner, 1991) que separa los tejidos vasculares
centrípetos de los centrífugos. Tendría su origen
en la reactivación mitótica de las células del
parénquima leñoso del xilema centrípeto.
Cámbiumes supernumerarios o sucesivos
(polixilia): Los cámbiumes supernumerarios,
o también llamados sucesivos, conducen a la
presencia de varios ciclos de xilema y floema
secundarios, de dirección de crecimiento normal.
En las primeras etapas de desarrollo del tronco, hay
un cilindro cambial, el que cesaría su actividad luego
de funcionar por dos o tres años. Posteriormente un
segundo cilindro de cámbium se forma a partir de las células parenquimáticas corticales más internas.
Estas células parenquimáticas pasan por divisiones
periclinales para dar origen a células que se lignifican,
abaxialmente, y células cambiales, adaxialmente.
Las células cambiales se dividen periclinalmente
dando origen a haces vasculares individuales
con xilema y floema secundarios. Más tarde este
cámbium fascicular queda unido por un cámbium interfascicular. A lo largo de la vida de la planta se irán
generando de este modo cámbiumes que formarán
sucesivos anillos de xilema y floema (Rajput y Rao,
2003) (Fig. 9). Muchos autores utilizan el término
polixilia (e. g. Rao, 1974; Stevenson, 1990; Taylor et
al., 2009) o polixilia centrífuga (e. g. Hermsen et al.,
2006; Artabe et al., 2005) para este patrón.
Fig. 9. Desarrollo de los sucesivos ciclos de
cambium y los tejidos vasculares asociados (foema
secundario en gris, xilema secundario en negro)
en el tallo de Cocculus hirsutus (Menispermaceae)
(Modifcado de Rajput y Rao, 2003).
Carlquist (2007a) realizó una interpretación diferente para el desarrollo de la polixilia, en la que
existiría una zona externa (master cámbium) activa
mitóticamente de manera ininterrumpida, que
genera capas de cámbium en dirección centrípeta.
Los cámbiumes sucesivos están presentes en
muchas familias de angiospermas, e.g. Acanthaceae,
Aizoaceae, Amaranthaceae, Chenopodiaceae,
Combretaceae, Convolvulaceae, Loganiaceae,
Menispermaceae, Nyctaginaceae, Verbenaceae
(Balfour, 1965; Schmitz et al., 2008; Grosso, 2006;
Rajput, 2001, 2002; Terrazas et al., 2011; den
Outer & van Veenendaal, 1995; van Veenendaal & den Outer, 1993; Rajput & Rao, 2003; Jacques & De Franceschi, 2007; Carlquist, 2004, 2007b;
Schweingruber, 1992, 2007) y en algunos
representantes de las gimnospermas vivientes,
como Gnetum y Welwitschia (Carlquist & Gowans,
1995; Carlquist, 1996) , las Cycadaceae y algunas
Zamiaceae (Terrazas, 1991; Greguss, 1968).
En el registro fósil se observa que la polixilia
estaba generalizada en las pteridospermas
y cycadales (Nishida et al., 1991; Artabe & Stevenson, 1999; Artabe et al., 1999, 2004, 2005;
Artabe & Brea, 2003; Zhang et al., 2006; Hermsen et al., 2006; Taylor et al., 2009).
Orientación inversa (tejidos vasculares
centrípetos): La producción de floema y xilema
secundarios centrípetos se debe a un cámbium
atípico, que recibe la denominación de cámbium
inverso, porque produce tejidos vasculares hacia
la médula (dirección opuesta a la observada en un
crecimiento secundario normal). El desarrollo del
cámbium inverso está íntimamente relacionado con
la presencia de haces primarios bicolaterales. Este
tipo de haces presenta floema a ambos lados del
xilema. El cámbium fascicular se encuentra entre
el xilema y el floema externo; según Strasburger
(2004) también hay algún cámbium entre el xilema
y el floema interno. Actualmente, se lo puede hallar
en el tallo de ciertas dicotiledóneas, en algunos
casos caracterizando familias enteras, en otras
ocasiones restringido a ciertos géneros o especies
(Metcalfe & Chalk, 1950, 1983; Hayden & Hayden,
1994). Los ejemplos mejor conocidos incluyen las
Cucurbitaceae, las familias del Orden Myrtales, y
varias familias de astéridas (Hayden & Hayden,
1994). Cabe destacar que el desarrollo de cámbium
en la porción más interna de los haces bicolaterales
no se conoce para Cucurbitaceae y Myrtales, pero
sí ocurre en algunos miembros de las Apocynaceae,
Asclepiadacaeae, Convolvulaceae, Gentianaceae,
Logarriaceae, Solanaceae y las familias no astéridas
de las Polygonaceae y Euphorbiaceae. Entre
estas familias, la producción de xilema inverso
que resulte en la formación de haces medulares
centrípetos ha sido mencionada esporádicamente
(Hayden & Hayden, 1994).
En el caso de la Euphorbiaceae Croton
glandulosus Linnaeus 1753, el origen del cámbium vascular localizado entre las células más jóvenes
del metaxilema y el floema externo procede de
manera totalmente normal. Sin embargo, ocurre un
desarrollo atípico entre el protoxilema y el floema
interno. La actividad combinada de los cámbiumes
normal e inverso transforma el sistema vascular de
la planta desde una eustela de haces bicolaterales a
un cilindro vascular de xilema y floema secundarios
con el agregado de haces medulares "anómalos".
Estos haces medulares consisten en las células
originales de floema primario interno más los tejidos
vasculares adicionales. El meristema responsable
del crecimiento secundario perimedular se presenta
como cordones discretos de cámbium originados
entre los primeros elementos del protoxilema y las
células más externas del floema primario interno. El
crecimiento secundario perimedular está restringido
a los haces medulares (Fig. 10). Las células de las
regiones interfasciculares se mantienen inactivas
o, en los tallos viejos y robustos, estallan por la
proliferación de células formadas en la porción
interna del haz bicolateral (Hayden & Hayden, 1994).
Fig. 10. Diagrama mostrando la actividad inversa del cámbium. A: En una eustela con haces bicolaterales,
se desarrolla, a partir del procambium, un cámbium fascicular "normal" y un cámbium fascicular inverso. B: El cámbium fascicular "normal" comienza a desarrollar xilema secundario hacia el centro del tallo y floema
secundario hacia la periferia. El cámbium inverso comienza a generar xilema secundario externamente y
floema secundario internamente. C: Comienza la actividad del cambium interfascicular, que sólo actúa de
manera centrífuga, por lo que se genera un ciclo de tejidos vasculares secundarios que va creciendo de
manera centrífuga. El cámbium inverso origina arcos de tejidos vasculares secundarios centrípeto aislados,
que van creciendo hacia la médula.
Si evaluamos esta variante cambial en un
sentido estratigráfico, observamos que en el
pasado la presencia de cámbium inverso era más
generalizada que en al actualidad. En todas las
especies del género Medullosa (Medullosales),
los géneros Rhexoxylon y Elchaxylon (Corystospermales), Pentoxylon (Pentoxylales), Lioxylon, Fascivarioxylon, Neochamberlainia, Worsdellia y Menucoa (Cycadales) se observan
tejidos vasculares secundarios centrípetos que han
crecido hacia la médula. De éstos, sólo Lioxylon y Fascivarioxylon tienen un ciclo continuo de xilema centrípeto (Jain, 1962; Zhang et al. 2006).
Puesto que las Medullosales, Corystospermales
y Pentoxylales se extinguieron, sólo el linaje de las
Cycadales dentro de las gimnospermas conserva
en la actualidad el desarrollo del cámbium inverso.
Asimismo, el xilema centrípeto en formas vivientes
de las Cycadales es esporádico, distinguiéndose en
la región basal de algunas especies de Macrozamia, Lepidozamia, Encephalartos y Cycas (Artabe et al.,
2005).
De los estudios anatómicos sobre el desarrollo de
los tejidos vasculares centrípetos en medullosales,
corystospermas y cycadales (Bancroft, 1913;
Walton, 1923; Archangelsky & Brett, 1961;
Zamuner, 1991; Artabe & Brea, 2003; Artabe et
al., 2005; Bodnar, 2008) se puede concluir que el
crecimiento de los haces medulares y el xilema
centrípeto es semejante a lo que fue descripto para
angiospermas vivientes.
Sistema vascular medular: En las plantas con
desarrollo de tejidos vasculares centrípetos se puede
dar una complejización mucho mayor de los tallos,
por el desarrollo de ciclos adicionales de cámbium
normal e inverso. Esto culmina en la conformación
de dos sistemas vasculares secundarios, que
coexisten en un mismo tronco: el sistema medular
y el sistema cilíndrico. El sistema medular se ha
registrado en formas pérmicas de Medullosales, en
Cycadales fósiles (Charmorgia, Fascivarioxylon, Neochamberlainia, Worsdellia, Centricycas y Menucoa) y actuales (Lepidozamia, Encephalartos y Macrozamia) y en Corystospermales
(Rhexoxylon). Entre las angiospermas, un ejemplo
es el explicado previamente de Croton glandulosus (Euphorbiaceae).
El sistema medular tiene su origen en los tejidos
vasculares secundarios centrípetos (=cámbium
inverso). Está conformado por uno o más ciclos
de haces dobles perimedulares con una porción
centrípeta y una porción centrífuga. Una vez
separados los tejidos centrípetos de los centrífugos,
en el borde externo de los centrípetos aparece un
nuevo ciclo de tejidos centrífugos, constituyendo
haces perimedulares dobles. Sólo cuando hay haces
perimedulares dobles, con una porción centrípeta
y una porción centrífuga, se habla de un sistema
vascular medular independiente del cilíndrico.
Su desarrollo ha sido intensamente estudiado
en el género Rhexoxylon por diferentes autores
(Archangelsky & Brett, 1961; Zamuner, 1991; Artabe & Brea, 2003; Bodnar, 2008). Como ocurre
en muchas plantas con haces primarios bicolaterales,
en las etapas tempranas del crecimiento de los tallos
de Rhexoxylon el cilindro vascular secundario
consta de un ciclo vascular centrífugo-centrípeto.
La actividad del cámbium se torna asimétrica, con
un mayor desarrollo de los tejidos centrífugos que
los centrípetos. El xilema (y floema) centrípeto
se separa del centrífugo por el desarrollo de
tejidos parenquimatosos (=actividad remanente)
entre ellos. En todas las especies de Rhexoxylon -excepto R. cortaderitaense- durante las etapas
tardías, en el borde externo del xilema (y floema)
centrípeto comienza a desarrollarse xilema (y
floema) centrífugo (=polixilia). Por esto, en la etapa
madura, el cilindro vascular secundario consta
de un sistema medular, formado por uno a más
ciclos de haces perimedulares dobles centrípeto-
centrífugos (Fig. 11).
Fig. 11. Evolución del sistema medular, mediante la comparación de las secuencias de desarrollo de tres
taxones de Corystospermales. A: Elchaxylon zavattierae. B: Rhexoxylon cortaderitaense. C: Rhexoxylon
piatnizkyi. Blanco → parénquima y esclerénquima, Gris claro → tejidos vasculares centrífugos (producidos
por el cámbium normal), Gris oscuro → tejidos vasculares centrípetoos (producidos por el cámbium
inverso). En el primer estadio (a), dos anillos cambiales, alrededor de los haces vasculares primarios, dan
origen a cantidades iguales de tejidos vasculares centrífugos (anillo cambial normal) y centrípetos (anillo
cambial inverso). En la fase siguiente (b) los anillos cambiales producen un desarrollo diferencial en la
parte centrífuga. La fase adulta de A (Elchaxylon zavattierae) consiste en un cilindro vascular de tejidos
vasculares secundarios centrífugos más un ciclo de tejidos vasculares centrípetos. En la ontogenia de los
descendientes (B y C) se agregan etapas (peramorfosis). En el estadio (b) de Rhexoxylon cortaderitaense y R. pianitzkyi, el tejido vascular centrípeto se separa del centrífugo debido al desarrollo de parénquima
de dilatación entre ellos (resultado de la actividad del cámbium remanente). La fase adulta de R.
cortaderitaense (B.c) consiste en un ciclo de grandes cuñas de tejidos vasculares secundarios separado
por una barra tangencial de parénquima de un ciclo de tejidos vasculares centrípetos. El desarrollo de R.
pianitzkyi (C) se alarga aún más y en una etapa ulterior, tejidos vasculares centrífugos crecen en el margen
interno de los tejidos vasculares centrípetos generando un ciclo de haces perimedulares dobles (C.d).
DISCUSIÓN
LOS MODELOS EVOLUTIVOS
Los patrones observados en el flujo de las
auxinas, descriptos tanto para las espermatofitas
actuales como en el leño de Archaeopteris (progimnosperma del Devónico Tardío), sustentan
firmemente la premisa de que los tejidos vasculares
secundarios en todas las lignofitas, habrían sido
regulados por los mismos mecanismos de control
genético y fisiológico (Rothwell & Lev-Yadun,
2005). En la hipótesis filogenética presentada en
la Fig. 12 el patrón en espiral aparece como una
sinapomorfía de todas las lignofitas.
Fig. 12. Hipótesis de las relaciones filogenéticas de plantas vasculares. La figura presenta el consenso
estricto de los 15 árboles más parsimoniosos obtenidos a partir del análisis la matriz de la Tabla 3, y muestra
el mapeo de los caracteres relacionados con la actividad del cámbium.
Por otro lado, si consideramos las variantes
cambiales estudiadas con respecto a su posición en
el árbol filogenético de las plantas vasculares (Fig.
12), podemos concluir que cada una fue adquirida
de manera independiente en cada linaje, lo que ya
había sido señalado por Carlquist (1988). A pesar
de ello, los procesos ontogenéticos implicados son
comparables, como se sugiere más adelante en este
trabajo. Además, el origen y diversificación de cada
una de las variantes, podría tener una íntima relación
con eventos heterocrónicos y heterotópicos.
La heterocronía y la heterotopía (incluyendo a la
homeosis) tradicionalmente han sido consideradas
cambios evo-devo. Bateman (1994) define un
cambio evo-devo como cualquier cambio genético expresado fenotípicamente, que se produce en un
linaje y que altera profundamente la forma y/o
el tamaño de cualquier estadio ontogenético del
descendiente en relación al ancestro.
La heterocronía es el cambio en la tasa relativa y el
ritmo del desarrollo del descendiente en relación con
el ancestro (Haeckel, 1866; de Beer, 1958). Incluye
dos tipos de patrones: pedomorfosis y peramorfosis.
La pedomorfosis es la retención de caracteres
juveniles ancestrales en la fase adulta del
descendiente (Garstang, 1928). Este patrón puede ser alcanzado mediante tres procesos: post-desplazamiento, progénesis y neotenia. Post-desplazamiento significa el retraso del punto de
inicio del desarrollo de ciertas estructuras (Alberch et al., 1979), y progénesis implica la aceleración
en la maduración sexual con respecto al desarrollo
somático (=punto de finalización temprano) (Giard,
1887). La neotenia es la desaceleración de la tasa de
desarrollo (Kollman, 1885).
En cambio, la peramorfosis es la presencia de la
morfología adulta ancestral en un estadio juvenil del descendiente, lo que resulta en un descendiente
que tiene una morfología más diferenciada que
la del ancestro (Alberch et al., 1979). Puede ser
causada por tres procesos: predesplazamiento,
hipermorfosis y aceleración. Predesplazamiento
es el comienzo temprano del desarrollo de una
estructura en comparación con el desarrollo
del organismo entero (Alberch et al., 1979). La
hipermorfosis consiste en la extensión del período
juvenil de crecimiento, causada por un retraso en la
maduración sexual (de Beer, 1930). Por último, la
aceleración es el incremento en la tasa de desarrollo
morfológico (Cope, 1887).
El segundo tipo de cambio evo-devo es la
heterotopía o cambio en el patrón espacial de
los procesos del desarrollo (Haeckel, 1866). De
acuerdo a Baum & Donoghue (2002) hay dos
tipos de heterotopía: homeoheterotopía, que es
la transferencia de la identidad genética entre los
tejidos u órganos preexistentes, y neoheterotopía,
que es la aparición de tejidos u órganos en una
posición nueva. Según Baum & Donoghue (2002),
homeosis -definida por Bateson (1894) como el
reemplazo de una estructura por otra- es la categoría
de homeoheterotopía en la que todos los aspectos
de identidad de una estructura son conferidas a la
estructura receptora.
Teniendo en cuenta estos términos, se pueden
trazas los siguientes modelos para el origen y
diversificación de las variantes cambiales.
Unifacialidad
De acuerdo a las hipótesis filogenéticas
propuestas para las plantas vasculares (Fig. 12), el
cambium unifacial de Lycophyta no es homólogo
al cámbium unifacial que está presente en algunas
Euphyllophyta, evolucionó independientemente en
cada linaje (Fig. 12).
Tanto las licofitas como las esfenofitas
arborescentes, caracterizadas por el cambium
unifacial, están totalmente extintas. Tal vez el
cámbiun unifacial que existe hoy en día es el que
presenta el género Isoetes, que además es el único
representante del clado de las licofitas arbóreas que
vive en la actualidad. Sin embargo, la actividad
del cámbium vascular del tallo de Isoetes no sería
del todo equivalente al cámbium unifacial, ya que
externamente genera tejido cortical e internamente
tejido vascular compuesto por traqueidas y tubos
cribosos entremezclados, el que recibe el nombre de tejido prismático.
De acuerdo a las hipótesis filogenéticas de Kenrick & Crane (1997), el cambium bifacial aparece en la
base del clado de las Sphenophyta, por lo que el
cambium unifacial de las Archaeocalamitaceae
y Calamitaceae sería derivado de áquel. Pero ¿cómo se habría originado este tipo de cámbium
que sólo produce xilema secundario? En este caso
las células cambiales detendrían las divisiones en
la cara periclinal externa, lo que no se sabe es si
está interrupción es progresiva o repentina en el
desarrollo. En general, para cualquier planta con
desarrollo de cámbium bifacial, lo normal es que
se produzca menos floema secundario que xilema
secundario. Esto ocurre porque en el crecimiento
secundario por cada capa de células xilemáticas
no se desarrolla una capa de células floemáticas.
Esta proporción es, por lo menos, que cada dos
capas de xilema se produce una de floema. Si este
porcentaje aumenta en detrimento del floema, o sea,
que en el crecimiento el cámbium se saltee cada
vez más etapas en las que se genera una capa de
células del floema, podemos visualizar el origen del
cámbium unifacial a partir de un cambium bifacial.
Esta deleción de etapas se podría producir por la
aceleración de la tasa de crecimiento, y por ende
podría corresponder a un proceso heterocrónico, en
particular a un patrón peramórfico.
Desde el punto de vista del registro geológico,
el cámbium unifacial de las licofitas y esfenofitas
arborescentes se origina después (Devónico Tardío)
que el cámbium bifacial (Devónico Medio/Tardío)
que aparece por primera vez en las progimnospermas
(Lignofitas). Las Lepidodendrales, Pleuromeiales,
Isoetales, Archaeocalamitaceae y Calamitaceae
consiguen la arborescencia y el aumento del
diámetro por crecimiento primario epidogenético,
más que por el cámbium unifacial. No se produjo
diversificación significativa de este carácter, además
estos clados sufrieron una marcada declinación.
Por esto, es plausible pensar que la arborescencia
alcanzada mediante el cámbium bifacial haya sido
clave en el éxito ulterior de las lignofitas.
Fragmentación radial de elementos vasculares
(actividad diferencial del cámbium)
La actividad diferencial del cambium, así como
las variantes cambiales que siguen, se han originado
a partir del un cambium bifacial típico (ver Fig. 6 y
Fig. 12).
El proceso ontogenético implicado en el
origen de la actividad diferencial es un cambio
en la función del cámbium interfascicular, que
en vez de generar tejidos vasculares secundarios
conductores (células xilemáticas y floemáticas),
forma un tejido de relleno y/o sostén, conocido
como parenquimatoso (células parenquimáticas,
esclerenquimáticas e idioblastos). En el marco de la
biología evo-devo, este es un reemplazo de un tipo
tisular por otro, es decir, un cambio homeótico. Las
formas carboníferas de Medullosales (Medullosa
noei, M. steinii, M. endocentrica, M. thomsoni,
M. primaeva) muestran sistemas vasculares
cilíndricos constituidos por segmentos separados,
como resultado de que el cámbium interfascicular
forma abundante parénquima secundario. En las
formas pérmicas, se puede ver una disminución
de la fragmentación de los elementos vasculares.
Así en Medullosa solmsii está formado por 8 a
12 segmentos vasculares, en M. leuckharti hay 4
segmentos vasculares, y en M. stellata y M. porosa el sistema cilíndrico no es disecto.
La topología del cladograma de
Corystospermaceae obtenido en el presente análisis
es coherente con las series de transformación
propuestas por Artabe & Brea (2003) y Artabe & Zamuner (2007): la serie cuneumxyloide
(Cuneumxylon y Tranquiloxylon), caracterizada
por el xilema primario endarco, cuñas centrífugas
de xilema secundario separadas por radios
parequimatosos y polixilia centrífuga, y la serie
rhexoxyloide (Rhexoxylon y Elchaxylon), donde se
observa la presencia de xilema primario mesarco,
cuñas de xilema secundario centrífugo separadas
por radios parenquimatosos, polixilia centrífuga,
xilema secundario centrípeto y haces perimedulares
dobles. La única diferencia entre esta propuesta y
nuestra hipótesis filogenética es que en la última Elchaxylon aparece como basal a los dos linajes,
por lo que la condición ancestral del resto de
las corystospermas es la de un cilindro vascular
secundario no disecto.
Polixilia (cámbiumes supernumerarios o sucesivos)
La polixilia centrífuga implica la aparición de
meristemas secundarios nuevos. Con respecto a la
condición ancestral, que es la existencia de un único
cambium, este patrón puede ser interpretado como
un evento heterotópico.
En las dos series de transformación evolutiva propuestas por Artabe et al. (2005) para el clado
Zamiaceae-Encephalartoidea dentro de las
cycadales (Encephalarteae y Diooea) hay un
incremento de la polixilia centrífuga: se irían
agregando cámbiumes hasta llegar al máximo
observado (seis en Brunoa).
Por otro lado, en la hipótesis evolutiva
planteada para el cilindro vascular secundario de
las corystospermas por Artabe & Brea (2003) se
observa también un incremento de la polixilia
centrífuga en las dos series de transformación
principales (rhexoxyloide y cuneumxyloide).
Orientación inversa (cámbium inverso)
El desarrollo de un cámbium inverso (también
denominado polixilia centrípeta ya que involucra
la adición de un anillo cambial) corresponde,
como el caso anterior, a la aparición de meristemas
secundarios nuevos, y puede ser interpretada como
un evento heterotópico.
Dentro de las Medullosales se aprecia una
complejización de los tallos por aumento de
la actividad inversa del cámbium. Las formas
carboníferas como Medullosa noei, M. endocentrica y M. steinii, exhiben un anillo cambial centrípeto y
otro centrífugo. Por otra parte, las especies pérmicas
muestran una organización más complicada: M.
stellata y M. porosa presentan dos ciclos de tejidos
vasculares centrípetos y dos centrífugos (Fig. 13).
Worsdell (1896, 1906) sugirió que las Cycadales
habrían derivado de las medullosas por pérdida
progresiva de los tejidos vasculares centrípetos. Posteriormente Artabe et al. (2005) al comparar los
tallos fósiles de cycadales con los actuales, notaron
que la cantidad de xilema centrípeto disminuye
gradualmente desde Fascivarioxylon (Jurásico) hacia Neochamberlainia-Worsdellia (Cretácico) hasta Menucoa (Cenozoico) y por último en las formas
vivientes, donde el carácter se vuelve relictual.
Fig. 13. Único árbol más parsimonioso obtenido a
partir del análisis la matriz de la Tabla 5, indicando
la evolución del sistema vascular secundario en las
Corystospermales.
En la base de la filogenia de las corystospermas (Fig. 13) se separa Elchaxylon zavattieriae del resto de los taxones de troncos. Los ejes adultos de Elchaxylon tienen un ciclo de tejidos centrípetos unido a los centrífugos. Luego, en el cladograma, se distinguen dos linajes derivados (i.e. cuneumxyloide y rhexoxyloide) en donde se observan los siguientes patrones: una pérdida de los elementos vasculares centrípetos en el primero, y un aumento de la cantidad de estos elementos en el segundo.
Fragmentación tangencial de los elementos
vasculares (actividad remanente del cambium)
Entre el xilema secundario centrífugo y
centrípeto, aparecen tejidos de relleno y/o sostén
(=parénquima de dilatación) en forma de arcos,
que son producidos por células parenquimáticas
del mismo leño que reanudan su actividad
meristemática. En la ontogenia típica no hay
tejido en la posición que ocupa el parénquima de
dilatación en los tallos de corystospermas. Por esto,
este evento puede ser explicado vía heterotopía.
La fragmentación tangencial de los elementos
vasculares se observa sólo en el linaje rhexoxyloide,
de la hipótesis filogenética propuesta en este trabajo
(Fig. 13). Elchaxylon zavattieriae tiene los tejidos
centrípetos unidos a los centrífugos porque no se
desarrolla parénquima de dilatación.
Sistema vascular medular
El sistema medular ha sido estudiado en
profundidad en las Corystospemales. Caracteriza a
todas las especies del género Rhexoxylon, excepto a R. cortaderitaense (la especie más basal del género,
de acuerdo a la filogenia presentada). En las etapas
tempranas del desarrollo de esta especie, el cilindro
vascular secundario consta de un ciclo vascular
centrífugo-centrípeto. La actividad del cámbium
se torna asimétrica, con un mayor desarrollo de los
tejidos centrífugos respecto de los centrípetos. El
xilema (y floema) centrípeto se separa del centrífugo
por el desarrollo de tejidos parenquimatosos
(=actividad remanente) entre ellos. Aquí culmina
el desarrollo de los tallos de R. cortaderitaense,
que, si bien siguen creciendo en espesor, no
sufren más diferenciaciones morfológicas. En las
restantes especies de Rhexoxylon durante las etapas
tardías, en el borde externo del xilema (y floema)
centrípeto comienza a desarrollarse xilema (y
floema) centrífugo. Por esto, en la etapa madura, el
cilindro vascular secundario consta de un sistema
medular, formado por uno a más ciclos de haces
perimedulares dobles centrípeto-centrífugos.
Entre las formas con sistema medular, R. tetrapteridoides es la menos compleja. Las
ontogenias de los otras especies muestran un
incremento progresivo en la complejidad del sistemamedular, evidenciado en un aumento del número de
ciclos de haces perimedulares. Esto indicaría una
adición de estadios ontogenéticos con respecto a R.
cortaderitaense. R. tetrapteridoides se encuentra
basal con respecto a R. brasilense, R. pianitkzyi, R. africanum y R. brunoi. Estas especies presentan
etapas del desarrollo adicionales en comparación
con la ontogenia de R. tetrapteridoides, ya que
muestran el crecimiento de un nuevo ciclo de tejido
vascular centrípeto en todas las cuñas centrífugas.
Dicha transformación (R. tetrapteridoides → R.
brasilense, R. pianitkzyi, R. africanum y R. brunoi),
se podría interpretar como un patrón heterocrónico,
en particular peramórfico.
CONCLUSIONES
A partir del panorama expuesto en este trabajo,
podemos concluir que las variaciones anatómicas
puntuales nos dan indicios de los procesos que
subyacen al desarrollo del cámbium. El hallazgo del
patrón en espiral en leños triásicos es una evidencia
a favor de que los mismos procesos fisiológicos
que regulan el crecimiento de leños actuales han
existido a lo largo del registro geológico, apoyando
las ideas de Rothwell & Lev-Yadun (2005).
Con respecto a las variantes cambiales, podemos
concluir que existió una divergencia principal entre
el cámbium unifacial presente en las lycophytas y
el cámbium bifacial de las lignofitas (que aparece
en algunos grupos de esfenofitas). De acuerdo
a Savidge (2001) los mecanismos regulatorios
que operaron en la formación del cámbium
unifacial son diferentes que los que operan en
el desarrollo del cámbium bifacial. Todas las
demás variantes (diferencial, remanente, polixilia,
inverso, sistema medular) tienen como condición
ancestral el crecimiento secundario típico (bifacial, único, centrífugo y uniforme) y se originaron vía
heterotopía.
Aunque cada una de dichas variantes cambiales
se adquirió convergentemente en cada linaje,
su evolución en todos los clados podría haber
estado íntimamente relacionada con alteraciones
en el desarrollo. En el pasado geológico, las
variantes cambiales estaban muy generalizadas
en gimnospermas. En la actualidad, su presencia
en este grupo es reducida, en parte debido a la
extinción de muchos linajes gimnospérmicos.
Las variantes del cámbium habrían tenido
un valor adaptativo que otorgaba a las licofitas,
esfenofitas y gimnospermas fósiles la posibilidad
de dominar en condiciones ambientales particulares
del Paleozoico y Mesozoico, como las que reinaban
en los bosques pantanosos carboníferos y los
bosques subtropicales estacionales triásicos. En
el presente, ecosistemas análogos a aquellos son
habitados principalmente por angiospermas, en las
que se puede observar una gran variabilidad en el
desarrollo secundario.
AGRADECIMIENTOS
Las autoras desean agradecer a la Dra. Analía Artabe por la lectura crítica del manuscrito, y a los revisores anónimos por sus valiosas sugerencias.
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Recibido el 14 de abril de 2011
Aceptado el 1 de
septiembre de 2011.