Variaciones numéricas de Diaphorina citri Kuwayama (Sternorrhyncha: Psyllidae) y del Ectoparasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) en una plantación de naranjos de Entre Ríos, Argentina
Numerical variations of Diaphorina citri Kuwayama (Sternorrhyncha: Psyllidae) and the Ectoparasitoid Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) in a orange grove of Entre Ríos, Argentina
Gerardo Gustavo Liljesthröm 1, Juan Pedro Raúl Bouvet 2
1 CEPAVE (CONICET CCT La Plata-UNLP) Calle 2 Nro 584, La Plata, Buenos Aires, Argentina.Email:
gerardo@cepave.edu.ar
2 INTA - EEA Concordia, CC 34 (E3200AQK), Entre Ríos, Argentina.
Originales:
Recepción: 17/12/2012
Aceptación: 09/10/2013
Resumen
Diaphorina citri es vector de la bacteria que produce la enfermedad HLB en cítricos, una de las más destructivas. En lotes comerciales de naranja dulce en Entre Ríos se analizó la abundancia espacio-temporal de adultos de D. citri y del ectoparasitoide Tamarixia radiata. Quincenalmente y durante tres años se colectaron adultos en 10 trampas cromotrópicas y los datos obtenidos fueron relacionados con el porcentaje medio de brotación de otra plantación. El número de D. citri/trampa/quincena se analizó mediante Kruskal-wallis y prueba de Mantel y la respuesta de agregación de T. radiata mediante correlación. Ambas poblaciones exhibieron la mayor abundancia el primer año: las frecuentes aplicaciones de abamectina en el segundo y tercero provocaron una marcada reducción. Espacialmente, la diferencia numérica de D. citri entre árboles no estuvo asociada a su cercanía pero la correlación entre ellos fue significativa. Temporalmente se evidenciaron cuatro picos de abundancia: tres asociados a brotación (invernal, primaveral y estival), y un cuarto no asociado a brotación. La mayor abundancia de T. radiata ocurrió en los árboles con mayor abundancia de D. citri y hubo una significativa correlación espacial entre ambas especies. El enrollamiento anti-horario del gráfico entre D. citri - T. radiata en árboles individuales sugiere una interacción huésped- parasitoide, estructurada como poblaciones locales.
Palabras clave: Diaphorina citri; Naranja dulce; Parasitoide; Tamarixia radiata; Cítricos; Entre Ríos
Abstract
Diaphorina citri is a vector of the bacterium that produces the HLB disease in citrus, one of the most destructive. In commercial plantations of sweet orange in Entre Ríos analyzed spatialtemporal abundance of D. citri adults and the ectoparasitoid Tamarixia radiata. Fortnightly and in three successive years we collected adults with 10 yellow sticky traps, and data were related to the mean shooting percentage from another plantation. The number of D. citri/trap/ fortnight was analyzed by Kruskal-Wallis and the Mantel test and the aggregation response of T. radiata by correlation. Both populations exhibited greater abundance in the first year: frequent abamectine applications in the second and third years produced a marked abundance reduction. Spatially, D. citri dissimilarity between trees was not associated with their distance, but correlation between the number of D. citri/ trap was significant. Chronologically D. citri exhibited four peaks of abundance associated with winter, spring and summer flush. The greater T. radiata abundance occurred in those tres with greater D. citri abundance, and both species were spatially correlated. The anti clock-wise spiraling in D. citri - T. radiata diagram in single trees suggests a host- parasitoid interaction, structured as local populations.
Keywords: Diaphorina citri; Sweet orange; Parasitoid; Tamarixia radiata; Citrus; Entre Ríos
Introducción
La chicharrita de los cítricos o psílido asiático, Diaphorina citri Kuwayama (Sternorrhyncha: Psyllidae) se alimenta del floema de diversas especies de rutáceas y
es considerada como plaga secundaria en cultivos de cítricos en muchos países (7, 24).
No obstante, en los países donde existe la enfermedad llamada Huanglongbing (HLB)
o greening, una de las más destructivas de los cítricos, la especie cobra gran
importancia debido a que es el vector más eficiente de la bacteria que la produce:
Candidatus Liberibacter sp. (6, 16, 23, 32, 44). En la Argentina, D. citri fue registrada
por primera vez por Vaccaro (1994) (40) en la provincia de Entre Ríos, dispersándose
por Misiones, Corrientes, Santa Fe, Chaco, Formosa, Salta y Jujuy, aunque hasta el
presente no se ha registrado la enfermedad HLB (10).
El desarrollo preimaginal de D. citri (huevo y cinco estadios ninfales) depende de la
temperatura, necesitando acumular 250°C-día (26, 27). Los adultos de D. citri toleran bajas
temperaturas, pero las óptimas, que permiten el máximo desempeño de la especie, se sitúan
entre 25°C y 28°C (19). La proporción de sexos es 1:1 (1, 20) y la máxima fecundidad, registrada sobre naranja dulce (Citrus sinensis (L) Osbeck), es de 800 huevos/hembra (23).
En el marco de la interacción naranjos dulces-D. citri-enemigos naturales, las
ninfas de los últimos estadios y los adultos de D. citri pueden alimentarse sobre
brotes y hojas expandidas, pero los brotes tiernos constituyen el único sustrato
donde oviponen los adultos y el alimento exclusivo de los estadios ninfales I y
II. (33). Por este motivo, la fenología de D. citri está íntimamente vinculada a
las brotaciones de los cítricos, que en zonas templadas exhibe una principal en
primavera y otra en verano, con brotaciones menores el resto del año. Además, en
los inviernos benignos puede ocurrir una brotación temprana (28). Entre sus enemigos
naturales se citan hongos entomopatógenos (13, 15), depredadores generalistas:
especies de las familias Chrysopidae (Neuroptera), Coccinellidae (Coleoptera) y
Syrphidae (Diptera) (1, 6, 13, 15, 24), y dos especies de parasitoides: el ectoparasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) y el endoparasitoide
Diaphorencyrtus aligarhensis (Shafee, Alam & Agarwal) (Hymenoptera: Encyrtidae) que
atacan los estadios ninfales N3, N4 y N5 (15, 22, 23, 28, 29). El efecto de los enemigos
naturales sobre el control de D. citri es controversial, ya que mientras en algunos trabajos
se lo estimó como importante (8, 28), en otros se lo consideró irrelevante (15, 17, 31, 39).
En términos generales, los parasitoides exhiben mayor especificidad que los depredadores
y además suelen ser más fáciles de criar, por lo que los convierte en candidatos para
programas de control biológico, ya sea mediante liberaciones inyectivas o inundativas,
siendo uno de los atributos deseables su agregación en áreas con mayor densidad de
plagas (2, 25).
En la Argentina existe relativamente poca información sobre D. citri, considerada
una plaga secundaria de los cítricos. Respecto de sus enemigos naturales, sólo
se menciona la presencia ocasional de depredadores de las familias Chrysopidae,
Syrphidae y Coccinellidae, así como la presencia del parasitoide T. radiata desde 2005
en Entre Ríos, Corrientes y Tucumán sin haber mediado una introducción intencional
y programada (5, 21, 41). En la zona de estudio la plaga principal es el "minador de
hojas de los cítricos", Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) que
es controlado mediante aplicaciones de abamectina a una dosis de 60 cc/ha (18 g/l)
con una periodicidad determinada por la densidad estimada de la plaga, y que también
podría afectar negativamente a D. citri y al parasitoide T. radiata.
Objetivo
• Analizar la abundancia espacio-temporal de adultos de D. citri y del parasitoide T. radiata en un monte comercial de naranjos dulces en la provincia de Entre Ríos.
Materiales y métodos
Ubicación y características del área de estudio El área de estudio se encuentra en el establecimiento San Vicente, de Colonia La Argentina, departamento Federación (31°06'14,1'' S - 058°01'01,1'' O). El clima es de tipo subtropical húmedo de llanura con un promedio de precipitaciones anuales de 1300 mm y una temperatura promedio de 19,1°C y la actividad económica principal es la producción de naranjas y mandarinas (19). Se seleccionaron dos lotes de naranja dulce, variedad Valencia Late, de 1,17 ha y 1,42 ha. La plantación fue realizada en 1991 con una densidad aproximada de 400 árboles/ha: los de una misma fila dispuestos cada 3,5m y la distancia entre filas de 7m. La ubicación espacial se determinó mediante sus coordenadas medidas con un GPS Garmin Edge 500. Los árboles presentaban una altura media de 2,5 m. Los lotes tienen sistema de riego por goteo y el manejo sanitario de la plantación fue por calendario, con aplicaciones de sales de cobre como funguicida y de aceites vegetales para el control de algunas plagas.
La brotación de cítricos
Los brotes se caracterizaron según su grado de madurez y tamaño mediante una escala de 8 valores (12) y aquellos clasificados en los primeros dos valores de la escala (denominados "brotes tiernos") constituyen el único sustrato para oviponer y el recurso alimenticio exclusivo de las ninfas pequeñas de D. citri. Se consideró que las ninfas grandes y los adultos no están limitados en su alimentación. Los brotes tiernos que estaban presentes en cada muestra se expresaron como porcentaje respecto del total de brotes presentes, y fue estimado en una quinta ubicada en el departamento Concordia (31°22' 46,73" S - 58°7'39,84" O) por personal de FRUTIC, proyecto interinstitucional que provee de información estratégica para la gestión citrícola sobre la base de un monitoreo periódico ambiental y fenológico de los cultivos cítricos y de sus principales plagas. Para analizar el efecto de la temperatura invernal sobre la brotación temprana, se calculó el calor acumulado efectivo, expresado en °C-día, durante los meses de junio y julio. Para ello se multiplicó la duración de cada intervalo entre dos muestras sucesivas por la temperatura promedio durante el mismo, considerando una temperatura umbral de 10,5°C (30). Estos valores se correlacionaron con el porcentaje de brotes tiernos registrado en cada intervalo. El registro de temperatura media diaria fue provisto por la Estación Meteorológica de la EEA Concordia del INTA.
Muestreo de adultos de D. citri y T. radiata
El muestreo se extendió desde mediados de abril de 2006 hasta fines de abril de
2009. La unidad muestral fue la "trampa cromotrópica" o trampa adhesiva de color
amarillo de 10 cm x 12 cm, que es utilizada tanto en muestreos de psílidos como de
parasitoides (9, 14, 15). Cada trampa fue colocada en la periferia de la copa del árbol
y a una altura aproximada de 1,70 m del suelo (8). En total se utilizaron 10 trampas
(5 por lote) que se dispusieron en forma de cruz dentro del mismo. A intervalos
quincenales las trampas se retiraban y se reemplazaban por otras (aproximadamente
28 muestras en cada año). En el laboratorio de la Sección Entomología de la EEA
Concordia del INTA, bajo lupa binocular se cuantificó el número de adultos de D. citri y T. radiata observado en las trampas. Se registraron también, las fechas en que
se hicieron aplicaciones de abamectina para el control de minador de las hojas.
Para una mejor comparación entre años, las fechas se expresaron en días julianos,
correspondiendo el día 1 a la primera muestra del primer año (18 de abril de 2006) y
el día 1099 a la última muestra del tercer año (22 de abril de 2009).
Las diferencias entre los tres años del número total de adultos colectados de D. citri en cada trampa se analizó mediante la prueba H de Kruskal-Wallis, y entre pares de
años mediante la prueba de comparaciones múltiples de rangos promedio, Z, ya que
por las frecuentes aplicaciones de abamectina en el segundo y el tercer año, el número
capturado fue prácticamente nulo en todas las trampas y ninguna transformación
ensayada permitió la homocedasticidad y normalidad de los datos. Para ver si los picos
de adultos de D. citri estaban asociados positivamente con los picos de brotación se
procedió de la siguiente manera. Si en la muestra t-ésima hubo registros de adultos
y de brotes tiernos, se supuso que cierta proporción de los mismos habrían recibido
huevos durante el intervalo Δt. Esta suposición se basó en la elevada fecundidad
potencial de D. citri y el corto período pre-reproductivo (38). Luego se calculó el calor acumulado efectivo hasta completar los requerimientos térmicos, RT(t), requeridos
para el desarrollo preimaginal de D. citri, estimado en 250°C-día a partir del intervalo
Δt (expresado en días) y en intervalos sucesivos:
RT(t) = Σ [(Temp(t) -10,5).Δt]
donde:
Temp(t) = representa la temperatura promedio en el intervalo Δt 10,5 = representa la temperatura umbral expresadas en °C (45)
La sumatoria se realiza desde la muestra t-ésima hasta la muestra (t+n)-ésima en que se alcanzarían los 250°C-día. Como se supuso que la oviposición ocurrió en el medio del primer intervalo, el primer término de la sumatoria se multiplicó por (½) Δt y la muestra (t+n)-ésima en la que se consideró emergerían los adultos, fue aquella en que el valor absoluto de la diferencia entre la sumatoria y 250 fue menor. Luego, se correlacionó el porcentaje de brotes tiernos registrado en la muestra t-ésima (momento en que se habrían depositado huevos) pero ahora desplazado hasta la muestra (t+n)- ésima en que se habría completado el desarrollo pre-imaginal con el valor observado de D. citri en cada muestra sin desplazamiento alguno. Espacialmente, con el fin de analizar la posibles relación entre la disimilitud en la abundancia de D. citiri entre árboles y la distancia entre los mismos, se aplicó la prueba de Mantel utilizando el programa PAST (18) pero sólo a los valores del primer año. Para ello se calculó la matriz de disimilitud en la abundancia de D. citri entre los árboles i-ésimo y j-ésimo, en la cual el elemento D(i, j) se calculó:
D(i, j)= Ni-Nj /(Ni+Nj)
donde:
Ni y Nj representan el número total de adultos capturados en las trampas situadas en i-ésimo y j-ésimo árbol, y el elemento de la otra matriz representó la distancia euclidiana entre pares de árboles (expresadas en m).
El valor del coeficiente de la prueba de Mantel se presenta estandarizado y la
significancia se realiza mediante una aproximación asintótica (34).
Respecto del parasitoide, el número de adultos colectados de
T. radiata.trampa- 1.quincena-1 fue mucho menor, y como en el caso de D. citri, se
consideró un indicador de la abundancia de la población local del mismo. Para analizar
la respuesta de agregación de T. radiata se calculó la correlación entre el número
total de capturas de T. radiata en cada árbol contra el correspondiente número total
de capturas de D. citri. Si hubiera una mayor abundancia de parasitoides en árboles
con mayor abundancia de huéspedes, el coeficiente de correlación de Pearson sería
significativamente mayor que cero. En aquellos árboles en los que se registró la presencia
de T. radiata en cinco o más muestras seguidas, se realizó un diagrama de fase: el
número de parasitoides.trampa-1.quincena-1 como variable Y, sobre el correspondiente
número de D. citri.trampa-1.quincena-1, como variable X, y los puntos se unieron
cronológicamente a fin de detectar un posible enrollamiento contrario a las agujas del
reloj, típico de la interacción huésped-parasitoide (42). Como el tiempo de desarrollo pre-imaginal de T. radiata es 12-14 días según la temperatura (17), cinco o más muestras
seguidas representarían alrededor de otras tantas generaciones del parasitoide.
La brotación temprana de los cítricos
En el primer invierno la temperatura promedio se mantuvo por sobre el umbral de 10,5°C durante junio (14,6°C y 17,1°C ) y la primera mitad de julio (16,9°C y 9,8°C ). En el segundo invierno siempre estuvo por debajo del umbral variando entre 9,6°C y 10,3°C, mientras que en el tercero se mantuvo por sobre el umbral en la segunda mitad de junio (9,2°C y 14,7°C) y durante todo el mes de julio (17,6°C y 11,5°C). En la figura 1 se representa el calor acumulado efectivo (expresado en grados-día) durante junio-julio y el porcentaje de brotes tiernos en cada intervalo, observándose la existencia de brotaciones invernales en el primer y tercer año, siendo más retrasada la ocurrida en el último.
Figura 1. Porcentaje de brotes tiernos en cada intervalo durante los meses de junio
y julio en los tres años de estudio (barras verticales), y calor acumulado
durante ese período, expresado en °C-día (líneas).
Figure 1. Percentage of shoots at each interval during the months of June and July
in the three years of study (vertical bars), and heat accumulated during this
time, expressed in °C-day (lines).
En la figura 2 (pág. 7) se muestra el porcentaje promedio de brotes tiernos de cada brotación durante los tres años. En el primer año se identifican los principales picos: brotación temprana invernal (día juliano 86), primaveral (día juliano 156) y estival (día juliano 280). En el segundo año sólo se registraron los picos de primavera (día juliano 512) y verano (día juliano 658). En el tercer año la brotación temprana invernal se solapa ampliamente con la brotación de primavera (día juliano 825 hasta 882) y el pico de verano se corresponde aproximadamente con el día juliano 1023. Respecto del manejo del minador de las hoja, las fumigaciones se realizaron después de la brotación de primavera, en el primer año una sola aplicación de abamectina y en el segundo y tercer año siete aplicaciones (figura 2).
Figura 2. Número medio de adultos capturados de D. citri y porcentaje de brotes
tiernos en los tres años de estudio.
Figure 2. Average number of adults captured to D. citri and percentage of shoots in
three years of study.
Adultos capturados de D. citri
El número total de adultos de D. citri capturados durante los tres años fue 8.666.
El primer año el número total capturado fue 8.512 (98,22% del total), el segundo 148
(1,71% del total), y el tercero 6 (0,07% del total) y las capturas entre años fueron
significativamente diferentes: H(2, n=63) = 48, 182 (P < 0,0001). Además, el primero año
difirió del segundo (Z = 5,344; P < 0,0001) y del tercero (Z = 6,195; P < 0,0001), pero
el segundo año no difirió del tercero (Z = 1,944; P = 0,156). Se capturaron adultos de D. citri en todas las trampas en al menos un intervalo quincenal. Considerando sólo
el primer año, en el cual la abundancia de D. citri casi no fue afectada negativamente
por las aplicaciones de abamectina, las capturas entre pares de trampas estuvieron
significativamente correlacionadas, los valores mínimo y máximo del coeficiente de
correlación fue 0,613 (P < 0,01) y 0,957 (P < 0,01), respectivamente. Cuando se
correlacionan los valores entre pares de trampas los tres años seguidos, los coeficientes
de correlación fueron aún mayores. Esto sugiere la existencia de un patrón temporal en
las variaciones numéricas de D. citri en todos los árboles que habría estado relacionado con los picos de brotación. Para evidenciar dicho patrón, al momento en que se observó cada pico de brotación y suponiendo hubo un correspondiente pico de oviposición, se
le suma el número requerido de días para el desarrollo pre-imaginal de D. citri tal como
se muestra en la figura 2 (pág. 7). En el segundo año, no hubo brotación invernal y la
densidad inicial de D. citri fue muy baja (0,83 adultos.trampa- 1.quincena-1). En el tercer
año hubo brotación invernal más tardía que en el primero, sin embargo la muy baja
densidad inicial de adultos (0,17 adultos.trampa-1.quincena-1) explicaría la nula densidad
registrada hacia fines de octubre-inicios de noviembre.
Espacialmente, el número total de adultos de D. citri capturado en las dos trampas
donde las capturas fueron mayores fue 4.618 (54,25% del total), en tanto que en
número total en las dos trampas con menores capturas fue 646 (7,59% del total), y la
prueba de Mantel (R = -0,021; P = 0,504) indicó que la similitud en la abundancia de D. citri entre árboles no estuvo asociada con la cercanía entre ellos.
Adultos capturados de T. radiata
El número total de parasitoides capturados durante los tres años fue 104 y representó 1,15% del número total de adultos de D. citri. En el primer año se capturaron 99 ejemplares (95,19 % del total) en las trampas puestas en todos los árboles. La densidad promedio se muestra en la figura 3.
Figura 3. Número medio de adultos capturados de D. citri y T. radiata en el primer
año de estudio.
Figure 3. Mean number of D. citri and T. radiate adults captured in the first year
of study.
En el segundo año, al igual que con D. citri, las capturas disminuyeron abruptamente
a sólo tres ejemplares (2,88% del total en los tres años) en sólo 2 árboles. En el tercer
año se capturaron 2 ejemplares (1,92% del total de los tres años) en un único árbol.
La trampa en la que se capturó el mayor número de parasitoides (42 ejemplares)
fue la situada en el árbol donde se capturó el mayor número de adultos de D. citri y el
menor número (1 ejemplar) se capturó en tres trampas dos de las cuales estuvieron
en los árboles con el menor número de D. citri capturados.
La correlación entre el número total de capturas de T. radiata y D. citri en cada
árbol fue significativa: r = 0,954; t(8 gl) = 9,0603 (P = 0,00002). Si bien no se estimó
directamente el parasitismo de D. citri se supuso que T. radiata estaría parasitando
a la población local de D. citri, y al graficar el número de parasitoides contra el
correspondiente número de huéspedes en una misma trampa, se observó un
enrollamiento contrario a las agujas del reloj (figura 4) que sugiere una interacción
local huésped- parasitoide.
Figura 4. Interacción huésped-parasitoide reflejada por el enrollamiento contrario a
las agujas del reloj cuando los puntos se unen cronológicamente. Valores
correspondientes a la trampa N° 2.
Figure 4. Host-parasite interaction inferred by the winding counter clockwise produced
when the points are connected chronologically. Values for trap N° 2.
Discusión
La fenología de los cítricos depende de factores genéticos y ambientales (16),
y entre los segundos la temperatura es uno de los más relevantes (11). En zonas
templadas y subtropicales el patrón usual de brotación de los naranjos consiste en
dos períodos marcados: el principal en primavera y otro en verano, con brotaciones
menores el resto del año (28). Además, los inviernos benignos permiten una brotación
temprana en dicha estación (30). Los adultos de D. citri son encontrados todo el año
sobre árboles de cítricos o de otras plantas hospederas (3, 4, 43). Las fluctuaciones poblacionales están íntimamente relacionadas con el ritmo, cantidad y calidad
nutricional de brotaciones porque los huevos son colocados exclusivamente en los
brotes tiernos (3, 17, 39). Además, Hall et al. (2008) y Qureshl et al. (2009) encontraron
correlaciones significativas entre el número medio de huevos, ninfas y adultos de
D. citri por brote y el porcentaje de brotes infestados. El efecto se manifiesta en forma
de picos poblacionales relacionados con los períodos de crecimiento vegetativo
y brotación habitual de los cítricos, durante primavera y verano. Sin embargo, los
picos poblacionales pueden ocurrir en otros períodos del año, dependiendo de la
disponibilidad de brotes jóvenes (17, 23, 37, 39).
En este estudio, la abundancia temporal de adultos de D. citri, si bien varió mucho en magnitud, pareció exhibir en el primer año un patrón en el que aparecen
alrededor de 5 picos de densidad. El primero fue coincidente con la brotación
invernal y proviene de adultos post-invernantes. El segundo, tercero y quinto parecen
responder a otros tantos períodos de máximas oviposiciones ocurridos durante las
brotaciones de inverno, primavera y verano respectivamente, pero el cuarto pico
no estuvo asociado a brotación alguna. Como los datos de brotación provienen de
otra plantación y representan un valor promedio, las diferencias se deberían a que
en los árboles de la plantación de este estudio podrían haber ocurrido brotaciones
ligeramente diferentes, tanto en magnitud como en su duración. En particular, podría
haber ocurrido una pequeña brotación, coincidente con el cuarto pico de adultos de D. citri, que no existió en el valor promedio de brotación.
En los tres años existieron otras tantas condiciones iniciales diferentes respecto
de la brotación invernal y el número inicial de adultos, que estarían relacionados
con el número de adultos capturados durante la brotación de primavera, suponiendo
que la capturabilidad fue similar en los tres años. En el primer año el invierno fue
benigno, hubo brotación invernal, y el número inicial de adultos post-invernantes
fue el más elevado. Estas condiciones explicarían el elevado pico de capturas de D. citri al final de la brotación de primavera y en verano. En el segundo año no hubo
brotación invernal, el número inicial de adultos post-invernantes fue bajo y el número
de capturas de D. citri en las brotaciones de primavera fue extremadamente bajo, a
pesar de que no hubo fumigaciones previas a la brotación primaveral en dicho año. En
el tercer año el invierno también fue benigno y hubo brotación invernal pero el número
inicial de adultos post-invernantes fue el más bajo, posiblemente a causa de las siete
fumigaciones realizadas el año previo. El número medio de adultos capturado en el pico
de brotación primaveral fue extremadamente bajo. Las dos condiciones mencionadas
serían indicadores de alerta: un invierno benigno que permita la brotación invernal, y
un relativamente elevado número inicial de capturas durante dicha brotación, estarían
relacionados con un pico poblacional durante la brotación principal de primavera.
Respecto de la variación espacial, Sétamou et al., (2008) encontraron que la
densidad media de D. citri varió en las distintas escalas consideradas: entre montes
frutales, entre árboles de un mismo monte y aún entre brotes de un mismo árbol. En este
estudio, en un mismo árbol se capturó el mayor número de adultos de D. citri durante
casi todo el primer año y también el principio del segundo. Con todo, las variaciones numéricas en los distintos árboles estuvieron significativamente correlacionadas,
lo que sugiere la existencia de un patrón de variación temporal. Espacialmente, la
semejanza en la abundancia de D. citri entre árboles no estuvo asociada con la distancia
métrica entre ellos, pudiéndola interpretar como un conjunto de poblaciones locales
(una en cada árbol) que exhibieron una dinámica similar, interpretación aceptable si la
dispersión fuera de relativamente baja magnitud. Al respecto, Chen (1998) menciona
que la dispersión de adultos de D. citri dentro de una quinta suele ser bastante baja, y en
un lote plantado con 60 plantas nuevas, los psílidos tardaron dos meses en dispersarse
a todas las plantas. Muchos individuos no se mueven largas distancias a menos que
sean forzados a desplazarse por una perturbación, y generalmente la dirección del
movimiento sigue la dirección del viento.
Otros autores constataron la escasa dispersión de los individuos de esta
especie (36). A la escala considerada en este estudio, la sincronía entre las variaciones
numéricas de adultos se debería a una elevada correlación en el patrón de brotación
entre árboles y la existencia de cortinas de árboles en la periferia de los lotes que
disminuyen la velocidad del viento dentro de los mismos.
Las variaciones entre años, se debería a las frecuentes aplicaciones de
abamectina realizadas para el control del minador de hojas. El efecto de una
aplicación de abamectina a varias concentraciones sobre ninfas y adultos de D. citri fue analizada en experimentos de laboratorio por Srinvasan et al. (2008). Estos autores
encontraron que para la concentración utilizada en este estudio la supervivencia
fue significativamente menor que en el testigo: sólo 12% en las ninfas y 87% en los
adultos. De igual manera, el efecto negativo del pesticida sobre el parasitoide T. radiata y la baja densidad de su hospedero explicarían el muy escaso número de capturas
realizadas de este ectoparasitoide en el segundo y tercer año.
Respecto de la interacción D. citri-T. radiata, en el primer año el número total de
capturas de ambas especies en los diferentes árboles estuvieron correlacionadas
positivamente, lo que sugiere que habría una mayor agregación de parasitoides en
aquellos árboles con mayor densidad de D. citri, posiblemente por una menor tasa
de emigración y/o una mayor respuesta numérica. La interacción D. citri-T. radiata se pone de manifiesto por las variaciones numéricas de ambas poblaciones locales
(al menos en dos árboles), que siguen un enrollamiento contrario a las agujas del
reloj durante nueve quincenas sucesivas. El número total capturado de parasitoides
fue equivalente a sólo 1,15% del número total de adultos de D. citri. Sin embargo, la
agregación de T. radiata en parches del hábitat con mayor densidad relativa de huéspedes
es una característica de este parasitoide que como sugieren Beddington et al. (1978) lo
hace un buen candidato para ser evaluado en planes de control biológico aumentativos.
Conclusiones
La existencia de inviernos benignos permitió una brotación temprana de los
cítricos en dicha estación.
Coincidentemente con otras investigaciones, se evidenció la asociación entre la
densidad media de D. citri a lo largo del año y la magnitud de la brotación de los cítricos.
La existencia de brotación temprana y una relativamente elevada densidad de
adultos en dicha brotación serían indicadores de alerta ya que estarían relacionados
con un pico poblacional importante durante la brotación principal de primavera.
Espacialmente, la población de D. citri puede considerarse como un conjunto de
poblaciones locales (una en cada árbol) con una dinámica temporal similar, y cuya
abundancia no estuvo asociada con la distancia métrica entre ellos. Esta interpretación
es aceptable si la dispersión del insecto fuera de relativamente baja magnitud.
En la interacción D. citri-T. radiata, el parasitoide exhibió mayor agregación en
aquellos árboles con mayor densidad de D. citri, posiblemente por una menor tasa de
emigración y/o una mayor respuesta numérica. Ésta, es una característica que lo hace
un buen candidato para ser evaluado en planes de control biológico aumentativos.
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Agradecimientos
Al personal de FRUTIC y a dos árbitros anónimos por sus acertadas correcciones y sugerencias.