Las alteraciones humanas en las ciudades imponen filtros ambientales que modifican la composición de las comunidades biológicas (Shanahan et al. 2014). Esto a su vez afecta las interacciones ecológicas impulsando cambios en las dinámicas evolutivas urbanas (Alberti et al. 2020). Comprender estos cambios contribuiría a generar propuestas adecuadas para un desarrollo urbano más sostenible (Groffman et al. 2017).

Las ciudades pueden afectar las interacciones ecológicas de distinta manera. Por ejemplo, las comunida-

des de aves pueden favorecerse por la disminución de depredadores naturales dentro de las ciudades, como también perjudicarse por el incremento de depredadores exóticos (Zuñiga-Palacios et al. 2021). Aunque no ha sido estudiada en relación con la urbanización, la destrucción de nidos, que abarca desde el cleptopara-sitismo de material de nidos (Nishimura 2010) hasta la eliminación de los huevos sin consumirlos, es también una interacción ecológica que incide negativamente en el éxito reproductivo de las aves (White y Kennedy 1997, Slager et al. 2012).

Se ha planteado que las tasas de depredación sobre las aves son en general menores dentro de las ciudades (^{Eótvós et al. 2018}), pero existe bastante discrepancia en las conclusiones respecto al decremento o incremento de las tasas de depredación de sus nidos. Esta falta de consenso se ha atribuido a las características propias de cada ciudad (Jokimaki et al. 2005) o a las diferencias en las metodologías utilizadas entre los distintos estudios (Vincze et al. 2017). Sin embargo, la particular composición de especies de cada ciudad puede tener un efecto en estas conclusiones, y es un factor importante para considerar al momento de analizar las alteraciones sobre las redes tróficas urbanas (Shanahan et al. 2014). Por esta razón, una identificación de las especies depredadoras y destructoras de nidos es fundamental para diseñar futuras investigaciones sobre este tópico (Reidy y Thompson III 2012).

El objetivo del presente estudio es identificar a las especies depredadoras y destructoras de nidos de aves en jardines urbanos y sitios periurbanos de la región metropolitana de La Paz (Bolivia), y describir cuantitativamente los eventos de depredación y destrucción de nidos. Para esto, monitoreamos nidos artificiales con cámaras. Con el fin de conocer si la abundancia de las potenciales especies depredadoras y destructoras de nidos varía entre sitios urbanos y periurbanos, también estudiamos la comunidad de aves en los sitios de estudio, pues son las aves los principales depredadores diurnos (Jokimaki et al. 2005, López-Flores et al. 2009).

Métodos

Área de Estudio

Para este estudio seleccionamos seis sitios en la región metropolitana de La Paz (Bolivia) tres urbanos (Calacoto, Miraflores y Sopocachi) dentro de los límites de la ciudad, y tres periurbanos (Achocalla, Chas-quipampa y Cota Cota) (Fig. 1). Los sitios urbanos fueron jardines privados con vegetación multiestrato (herbáceas, arbustos y árboles) dentro de una matriz urbana con más del 50% de su superficie cubierta por edificaciones. Los sitios periurbanos fueron propiedades cercadas, con presencia de vegetación natural y/o cultivos, ubicadas en una matriz con menos del 20% de su superficie ocupada por construcciones. Para controlar el efecto de la altitud, los sitios elegidos estuvieron entre 3550 a 3680 msnm, correspondiendo a una eco-región homogénea denominada “Puna” (Beck et al. 2015). Para lograr independencia en las mediciones por sitio, éstos estuvieron separados 2 a 15 km de distancia entre sí.

Obtención de variables de depredación de huevos y destrucción de nidos

Evaluamos la depredación y destrucción de nidos entre febrero de 2012 y enero de 2013, evitando los meses de junio a agosto donde la mayoría de las aves no se reproducen. Esto generó dos periodos de muestreo que los consideramos submuestreos (febrero-mayo 2012 y septiembre 2012-enero 2013). Evaluamos secuencialmente cada sitio durante siete días en cada periodo, haciendo un esfuerzo total de 14 días por sitio. En cada sitio y para cada periodo instalamos tres nidos artificiales, cada uno con tres huevos de codorniz común (Coturnix coturnix), usando dos nidos abandonados de Chingolo (Zonotrichia capensis) y uno de Torcaza (Zenaida auriculata). Mo-nitoreamos los nidos entre las 06:00 y las 18:30 utilizando cámaras web (Microsoft LifeCam HD-6000 720p HD Webcam), por tanto, nuestros registros se restringen a depredadores diurnos. Colocamos las cámaras a 30 cm de cada nido, conectadas a un ordenador a través de cable USB de 10 m, y las colocamos dentro de cajas de cartón revestidas con hojas para protegerlas y camuflarlas. Amarramos los nidos firmemente sobre ramas de arbustos o árboles a alturas entre 1.5 a 2.5 m sobre el suelo, de tal forma que sean visibles para los depredadores. Los tres nidos de cada sitio estaban separados entre sí entre 5 y 16 m. Puesto que los nidos para estas evaluaciones pueden considerarse unidades independientes sólo si están separados entre sí por al menos 200 m (Zanette 2002, Rivera-Lo-pez y MacGregor-Fors 2016), nuestra unidad de respuesta para cada periodo fueron los tres nidos con el total de nueve huevos, y para cada sitio sumamos los dos periodos. Con el fin de que la oferta sea constante durante los días de monitoreo, reemplazamos al día siguiente los huevos depredados o los nidos destruidos.

Figura 1. En el panel superior la ubicación de la región metropolitana de La Paz (flecha) en los Andes centrales de Bolivia. En el panel inferior el límite de las manchas urbanas en el año 2013 (área gris) y ubicación de los tres sitios urbanos (círculos) y de los tres periurbanos (triángulos). Códigos de sitios: 1 Sopocachi, 2 Miraflores, 3 Calacoto, 4 Cota Cota, 5 Chasquipampa, 6 Achocalla. Imágenes satelitales del 11/10/2013 obtenidas de Google Earth Pro 7.3.2, 2019.

Obtuvimos un archivo continuo de filmación para cada día utilizando el programa Spy v. 3.8.6.0 (2011). En las filmaciones identificamos todas las especies diurnas de vertebrados que se aproximaron a los nidos y fueron filmadas. Denominamos a todas las especies que mostraron comportamientos de depredación de huevos y destrucción de nidos especies depredadoras y destructoras respectivamente. A las especies que no mostraron ninguno de estos comportamientos las denominamos visitantes. Para cada evento de depredación de huevos y destrucción de nidos medimos el tiempo de latencia que es el total en horas desde la instalación de la batería de nidos hasta la primera aproximación de un depredador efectivo (TLP) o de un destructor efectivo (TLD), y el tiempo para el ataque que es el tiempo en segundos desde que se posa al lado del nido hasta el inicio de la depredación de huevos (TAP) o destrucción del nido (TAD). Al final del tiempo de observación, obtuvimos para cada sitio el total de eventos de depredación (TEP), el total de huevos depredados (THP), el total de nidos destruidos (TND), y los respectivos valores para cada especie depredadora y destructora.

Obtención de variables de las comunidades de aves

Aplicando un punto de conteo de 50 m de diámetro medimos en cada sitio de estudio la riqueza y diversidad de la comunidad de aves residentes durante el periodo febrero a mayo de 2012. Realizamos tres réplicas de conteos en tres días consecutivos para cada sitio, registrando todos los individuos observados o escuchados durante 10 min de observación entre las 06:30 a 07:30 en días sin lluvia ni viento fuerte. Para cada sitio utilizamos el total de especies registradas en los tres conteos como riqueza (S), y el máximo número de individuos observados de cada especie en cualquiera de los tres conteos para calcular la diversidad a través del índice de Shannon H’ = -E pi ln pi, donde pi = ni/N (ni es la abundancia de cada especie dividida entre el total de individuos de todas las especies por sitio o N).

Análisis estadísticos

Realizamos comparaciones no paramétricas de U de Mann Whitney para evaluar las diferencias estadísticas entre sitios urbanos y periurbanos de todas las variables cuantitativas de depredación de huevos y destrucción de nidos, así como de todas las variables descriptoras de la comunidad de aves. Realizamos todos los análisis estadísticos en el programa IBM SPSS Statistics v 23 (IBM Corporation 2015), considerando valores de significancia menores a 0.05.

Resultados

Durante todo el periodo de filmación en todos los sitios detectamos siete especies de aves visitantes: Torcaza, Carpintero Andino (Colaptes rupicola), Chingolo, Yal Negro (Rhopospina fruticeti), Yal Peruano (Phrygilus punensis), Piquitodeoro Chico (Catamenia analis), y Payador Vientre Gris (Diglossa carbonaria).

Identificamos en total tres especies depredadoras de huevos. De ellas, el Matamico Andino (Phalcoboenus megalopterus) y el Gato Doméstico (Felis silvestris catus) representaron apenas el 5 y el 2.5 % respectivamente del total de huevos depredados, mientras que el Zorzal Chiguanco (Turdus chiguanco) fue la principal especie depredadora de huevos en sitios urbanos y periurba-nos representando el 79.5 % del total de huevos depredados (Tabla 1). El restante 13% corresponde a eventos de depredación nocturna cuyo depredador o depredadores no pudieron ser identificados en las filmaciones. El Matamico Andino fue registrado una sola vez en un sitio periurbano y el Gato Doméstico en una sola ocasión en un sitio urbano. Como única especie destructora de nidos en sitios urbanos y periur-banos registramos a la Ratona (Troglodytes aedon), la cual actuó solamente como cleptoparásita, extrayendo y transportando material de los nidos. Las filmaciones de dos eventos de depredación por el Zorzal Chiguanco, y dos eventos de destrucción de nidos por la Ratona están disponibles en Zenodo (Garitano-Za-vala y Salazar-Pammo 2022).

Los eventos de depredación y el número de huevos depredados fueron ligeramente mayores para sitios periurbanos pero las diferencias no fueron estadísticamente significativas (Tabla 2). También fueron más frecuentes los eventos de destrucción de nidos en los sitios periurbanos por parte de la Ratona, pero la diferencia no fue estadísticamente significativa (Tabla 2).

En sitios urbanos el Zorzal Chiguanco tardó más tiempo en aproximarse a los nidos (mayor latencia), pero a la vez atacaron los huevos más rápido (Tabla 2). La Ratona en sitios urbanos tuvo menores tiempos de latencia y ataque después del arribo, pero estas diferencias no fueron significativas entre sitios urbanos y periurbanos (Tabla 2).

Las comunidades de aves fueron significativamente más ricas y diversas en los sitios periurbanos, pero la abundancia (ni) y la proporción de abundancia (pi) del Zorzal Chiguanco y la Ratona no difirieron significativamente entre sitios urbanos y periurbanos (Tabla 3).

discusiónLos resultados muestran la importancia del Zorzal Chiguanco como un depredador de huevos en sitios urbanos y periurbanos, lo cual no ha sido reportado previamente. En general, los miembros de la familia Turdidae son insectívoros y frugívoros, pero son muy flexibles y oportunistas en su dieta (^{Collar 2005}, Clement y Hathway 2000). Muchas especies de túrdidos incorporan pequeños vertebrados en su dieta, pero sólo se ha reportado consumo especializado de huevos de aves marinas por el Zorzal de Tristán Da Cunha (Turdus eremita) (Collar 2005). No es posible deducir si el Zorzal Chiguanco se ha convertido en depredador de huevos como efecto de las novedades introducidas por la urbanización, como se ha reportado para otras especies como por ejemplo el Zorzal Sabiá (T leucomelas) (Costa et al. 2021), o si es un comportamiento de forrajeo previo a la urbanización. Las poblaciones urbanas del Zorzal Chiguanco en La Paz demostraron tener un comportamiento mucho más atrevido e innovador que sus contrapartes periurba-nas, haciéndoles proclives a la exploración de nuevas oportunidades y solución de problemas (Garitano-Za-vala et al. 2022). Es posible que, ante la ausencia de otros depredadores de nidos en una comunidad de aves altamente simplificada en la región metropolitana de La Paz (Garitano-Zavala y Gismondi 2003, Villegas y Garitano-Zavala 2010, Leveau et al. 2017), el Zorzal Chiguanco se alimente de huevos en remplazo de depredadores especializados (Stracey 2011). La baja tasa de depredación nocturna reflejaría una baja depredación por mamíferos (Menezes y Marini 2017) lo que también apoya el argumento de que el Zorzal Chiguanco esté ocupando el nicho ecológico de otras especies faltantes.

Tabla 1. Número total de huevos depredados por cada especie de depredador y número total de eventos de destrucción de nidos por la Ratona en cada sitio de estudio de la región metropolitana de La Paz (de un total de seis nidos y 18 huevos por sitio). ZC (Zorzal Chiguanco), MA (Matamico Andino), GD (Gato Doméstico), DN (depredación nocturna no filmada).

Tabla 2. Promedios, desviaciones estándar (DE), rango de valores y medianas para las variables cuantitativas de depredación y destrucción de nidos registrados en la región metropolitana de La Paz. Total de eventos de depredación (TEP), eventos de depredación por Zorzal Chiguanco (EP-zc), total de huevos depredados (THP), huevos depredados por Zorzal Chiguanco (HP-zc), total de nidos destruidos (TND) atribuible sólo a la Ratona, tiempo en horas de latencia del Zorzal Chiguanco (TLP-zc), tiempo en segundos para el ataque de Zorzal Chiguanco (TAP-zc), tiempo en horas de latencia de la Ratona (TLD-r), tiempo en segundos para el ataque de la Ratona (TAD-r). n es el tamaño de muestra (para los eventos de depredación, destrucción de nidos y huevos depredados es el número de sitios urbanos y periurbanos; para los tiempos de latencia y ataque es el número de eventos filmados). Z es el estadístico de la prueba no paramétrica U de Mann Whitney con su respectivo valor de significancia (P-valor).

Tabla 3. Promedios, desviación estándar (DE), rango de valores y medianas de los descriptores de las comunidades de aves en sitios urbanos y periurbanos de la región metropolitana de La Paz. Riqueza (S), índice de diversidad de Shannon (H’), abundancia de Zorzal Chiguanco (a-zc), abundancia de Ratona (a-r), proporción de abundancia de Zorzal Chiguanco (p¡-zc) y proporción de abundancia de Ratona (p¡-r). n es el tamaño de muestra (número de sitios urbanos y periurbanos) y Z es el estadístico de la prueba no paramétrica U de Mann Whitney con su respectivo valor de significancia (P-valor).

Este es el primer reporte de depredación de huevos en nidos por el Matamico Andino, una especie principalmente carroñera. Este evento apoya la idea de que esta es una especie oportunista en la dieta (Do-nadio et al. 2007), lo que también se ha sugerido para dos equivalentes ecológicos, el Carancho (Caracara plancus) y el Chimango (Milvago chimango) (Liljesthrom et al. 2014, Salvador 2016). El Gato Doméstico ha sido ampliamente reportado como un depredador de aves adultas, polluelos y volantones en ambientes urbanos y periurbanos, así como por ocasionar el abandono de las nidadas (Beckerman et al. 2007, Luna et al. 2021,

Mella-Méndez et al. 2022). Sin embargo, la depredación de huevos ha sido menos documentada (Stracey 2011, Patterson et al. 2016, Menezes y Marini 2017). Nuestra evidencia directa de depredación de huevos por Gato Doméstico se ha restringido al ambiente urbano, y si bien la baja proporción sugiere que este puede ser un fenómeno ocasional, o incluso accidental con relación a la curiosidad (^{Haskell et al. 2001}), futuros estudios en la comunidad de depredadores diurnos y nocturnos de nidos naturales permitirían mejorar nuestra comprensión del impacto real de esta especie.

El comportamiento de cleptoparasitismo de material de nidos asociado a la destrucción y remoción de los huevos se ha reportado previamente para la Ratona, así como también para otras especies de la familia Troglodytidae (Picman y Picman 1980, Be-lles-Isles y Picman 1986, White y Kennedy 1997). A diferencia de estos reportes nosotros no hemos observado la destrucción dirigida hacia los huevos, esto posiblemente se debió a que nuestros nidos artificiales no estaban emplazados en cavidades que son los sitios que las Ratonas buscarían para anidar eliminando los huevos de la competencia (White y Kennedy 1997). Aunque el cleptoparasitismo de material de nidos se ha reportado en muchas especies de aves (^{Wynia y Bednarz 2021}), los reportes son particularmente escasos en la región Neotropical (Slager et al. 2012). Es importante evaluar en el futuro el impacto del cleptoparasitismo sobre el éxito reproductivo de las aves de la región metropolitana de La Paz.

La diversidad de especies visitantes registradas nos indica que nuestros nidos artificiales estuvieron suficientemente visibles como para que los potenciales depredadores y destructores de nidos de las comunidades locales pudiesen detectarlos y, por lo tanto, asumimos que contamos con una buena aproximación de la composición de especies depredadoras y destructoras diurnas. Aunque se ha sugerido que el uso de nidos artificiales puede no reflejar los patrones de depredación sobre nidos naturales (Vinc-ze et al. 2017), nuestras filmaciones nos permiten conocer de forma precisa las causas de la pérdida de los huevos y nidos.

Nuestros resultados además sugieren que la ausencia de diferencias en las variables de depredación y destrucción de nidos entre sitios urbanos y periur-banos podría responder a que la abundancia de las principales especies depredadoras y destructoras tampoco variaron entre ambos. De todas formas, estos resultados deben tomarse con cautela, pues la muestra ha sido pequeña. Por otro lado, resaltan la importancia de filmar los fenómenos de depredación de huevos, destrucción de nidos y cleptoparasitismo de material de nidos (Reidy y Thompson III 2012, Wy-nia y Bednarz 2021).

Los estudios ecológicos de las respuestas de las comunidades de aves a la urbanización en el hemisferio sur son muy escasos (Marzluff 2016, Blumstein 2019), y aún son menos los estudios sobres patrones de depredación y destrucción de nidos en la región Neotropical (López-Flores et al. 2009, Rivera-López y McGregor-Fors 2016, Menezes y Marini 2017). Las ciudades latinoamericanas presentan particularidades en biodiversidad local, historia y crecimiento urbano, lo que representa un desafío para comprender los impactos de la urbanización sobre los procesos ecológicos (Marzluff 2016, Lepczyk et al. 2017, Zuñi-ga-Palacios et al. 2021). En este sentido, este estudio contribuye al conocimiento de las especies que afectan el éxito reproductivo de las aves en ambientes urbanos y periurbanos, y alentamos a que nuevos estudios sigan aportando al conocimiento de estos procesos ecológicos en ciudades del Neotrópico.

agradecimientosAgradecemos a tres revisores anónimos que nos ayudaron a mejorar substancialmente el manuscrito inicial. Agradecemos también a todas las personas que nos permitieron instalar las baterías de nidos y las cámaras web en sus propiedades en sitios urbanos y periurbanos: Verónica Zegarra, Susana Revollo, Ana María Olmos y el Sr. C. Iturri. Un agradecimiento especial a Noelia Bustamante por el apoyo en las prospecciones de campo.

Recibido: 30 de junio de 2022

Aceptado: 1 de diciembre 2022