Introducción

Las zonas áridas ocupan alrededor del 40 % de los ecosistemas terrestres y son afectadas por procesos de degradación antrópica, que causan la pérdida de su funcionalidad, sus servicios y el dete rioro socioecológico de todo el sistema (^{Maestre et al., 2008}). Para combatir esta degradación, en todos los continentes es frecuente encontrar experiencias de res tauración basadas en el empleo de cos tras biológicas del suelo (CBS) (^{Bowker et al., 2007}; ^{Antonika et al., 2014}; ^{Fick et al., 2016}).

La CBS es una comunidad integrada por cianobacterias, algas verdes, líque nes, briófitos y otros organismos que viven asociados en los primeros centí metros de la superficie del suelo (^{Bel nap, 2003}) y son comunes en una gran variedad de ecosistemas, incluidos los ecosistemas áridos y semiáridos. La CBS tiene importantes funciones ecológicas y su presencia suele implicar cambios ed áficos significativos, tanto físicos como químicos (^{Belnap et al., 2001}). En zonas áridas y semiáridas la CBS otorga esta bilidad al suelo superficial y lo protege de la erosión hídrica y eólica (^{Belnap & Gardner, 1993}). También genera cam bios en el microrrelieve del suelo y en su textura, infiltración y temperatura (^{Be lnap 1994}; ²⁰⁰¹; ^{Navas Romero, 2019}). Además, este conjunto de organismos contribuye a mejorar la fertilidad de los suelos a través de la fijación de carbono y nitrógeno atmosférico, la acumulación de fósforo y potasio intercambiable, la retención de partículas de suelo y se millas (^{Belnap, 1994}; ^{Hawkes, 2003}), y participa en los ciclos hidrológicos (^{Johansen, 1993}). Los cambios edáficos producidos por estas comunidades afec tan la germinación, el establecimiento y el desarrollo de las plantas vasculares (^{Belnap, 2001}). En este sentido, la CBS posee influencia sobre las características de las comunidades vegetales que se de sarrollan sobre ellas, como la densidad, el tamaño, la composición específica y la estructura (^{Belnap, 2006}).

Existen varios trabajos que analizan la influencia de la CBS sobre las comunida des de plantas vasculares, puntualmente la relación con el establecimiento y la cobertura. Estos trabajos muestran in teracciones positivas o neutras (^{Belnap et al., 2001}; ^{Maestre & Cortina, 2005}), mientras que otros indican que la CBS afecta negativamente la germinación (^{Langhans et al., 2009}). Además, bajo las mismas condiciones ambientales, la CBS difiere del suelo desnudo adyacente por presentar menor temperatura y mayor humedad (^{Verecchia et al., 1995}; ^{Godi nez Álvarez et al., 2012}). Por lo tanto, la CBS tendría un rol determinante en la germinación de semillas a través de cam bios de temperatura y humedad, que son las condiciones ambientales que influyen en la dormición y el metabolismo de las semillas (^{Baskin & Baskin, 1998}).

La CBS presente en el noreste de la Pa tagonia está dominada por musgos. Las especies más abundantes son Syntrichia princeps (De Not.) Mitt. y Ceratodon purpureus (Hedw.) Brid. (^{Kröpfl et al., 2007}). Estas comunidades cubren los es pacios entre arbustos en áreas con baja presión de pastoreo donde el pisoteo es reducido (^{Calabrese et al., 2013}) y, en áreas asociadas a mayores intensidades de pastoreo, aparecen asociadas a las es pecies leñosas dominantes (^{Funk et al., 2014}).

La CBS del suelo surge como una im portante herramienta para ser utilizada en la restauración ecológica de ecosis temas áridos y semiáridos degradados por el uso (^{Havrilla et al., 2020}). Sin embargo, es importante evaluar el efecto que la CBS presente en el noreste de la Patagonia tiene sobre las comunidades de plantas vasculares nativas. El objetivo de nuestro trabajo es examinar la emer gencia y el establecimiento de plántulas de dos especies de gramíneas nativas de importancia forrajera (Nassella longiglu mis y Pappophorum caespitosum), en re lación con la presencia de CBS y con la cantidad de agua disponible. Nuestra hi pótesis es que existen procesos de facili tación de la CBS sobre la emergencia y el establecimiento de estas gramíneas, pero que bajo condiciones de estrés hídrico, la CBS y las plantas vasculares compiten por recursos. Por lo tanto, la germina ción y el establecimiento serían mayores sobre CBS que sobre suelo desnudo, pero a medida que el agua disponible es me nor, disminuirían ambos procesos sobre la CBS.

Material y Método

El noreste de la Patagonia está situado en la provincia fitogeográfica del Mon te (^{León et al., 1998}). La fisonomía característica de la vegetación es de una estepa arbustiva, de altura variable y nunca superior a los tres metros, don de se encuentran elementos arbóreos y arbustivos aislados formando parches de vegetación. El estrato herbáceo está conformado por una gran variedad de especies anuales y perennes que ofrecen forraje a animales domésticos y silvestres (^{León et al., 1998}; ^{Morello et al., 2012}). Horizontalmente, la vegetación se distri buye en una matriz de suelo desnudo en la que se presentan islas dominadas por especies arbustivas en compañía de hier bas y otras especies leñosas (^{Golluscio et al., 1998}). Sobre el suelo de estos mon tículos, como así también entre ellos, se desarrollan las comunidades de musgos, líquenes, algas verdes, hepáticas y ciano bacterias que conforman la CBS (^{Belnap et al., 2001}; ^{Cortina et al., 2010}; ^{Gómez et al., 2012}). Su composición y morfolo gía es muy variable y está sujeta, prin cipalmente, a la textura del suelo y a las condiciones climáticas del área (^{Belnap et al., 2001}; ^{Navas Romero, 2019}).

En trabajos previos se observó que las gramíneas perennes registradas con ma yor frecuencia fueron Nassella longiglu mis (Phil.) Barkworth y Pappophorum caespitosum R.E. Fr. (^{Torres Robles et al., 2015}; ^{Zeberio et al., 2018}). Estas se des tacan por estar presentes en una amplia variedad de ambientes y por poseer un elevado grado de preferencia por parte del ganado. Además, estas especies son importantes para ser empleadas en en sayos de restauración y rehabilitación, ya que generan estructuras reproductivas viables en el primer año de su ciclo de vida (^{Zeberio & Pérez, 2020}). También poseen diferentes ciclos vegetativos debido a sus vías fotosintéticas C₃ y C₄, res pectivamente, lo que las hace útiles para su uso en diferentes épocas del año.

Para evaluar el efecto que la CBS tiene sobre la emergencia y el establecimien to de N. longiglumis y P. caespitosum se llevó a cabo un experimento en inverna dero, que consistió en colocar semillas en contenedores plásticos con seis trata mientos: costra biológica del suelo (CBS) y suelo desnudo (SD) al 75 %, 50 % y 25 % de su capacidad de campo, respec tivamente.

Para cada especie se efectuaron tres réplicas por cada uno de los seis trata mientos resultantes de la combinación de cobertura del suelo (con CBS y sue lo desnudo) y contenido de agua (75 %, 50 % y 25 % de la capacidad de campo). A cada grupo de contenedores se le agre garon de forma controlada 10 semillas de la especie correspondiente. Las se millas agregadas fueron señaladas para facilitar el seguimiento y descartar semi llas de las mismas especies que podrían germinar por estar presentes en el banco. Las semillas fueron colectadas en el mes de febrero de 2020, siguiendo los linea mientos sugeridos por ^{Beider (2012}) de las mismas áreas donde se extrajo la CBS y el suelo.

La CBS y el suelo para rellenar los con tenedores fueron colectados de campos naturales del Monte del departamento de Adolfo Alsina, de la provincia de Río Ne gro, durante la primavera y el verano del año 2018. La CBS se colectó empleando un muestreador de 14 cm de diámetro y 10 cm de profundidad. Las muestras de CBS fueron colocadas en contene dores plásticos cilíndricos de 14 cm de diámetro y 14 cm de alto que contenían 1500 cm³ del suelo colectado.

La capacidad de campo del suelo (CC) se estimó por adición de agua a los contenedores hasta saturación y luego de 48 horas se registró el peso de cada uno. Para establecer la cantidad de agua necesaria para mantener el 75 %, 50 % y 25 % de capacidad de campo y simu lar condiciones de estrés hídrico suave, moderado y severo, respectivamente, un subconjunto de macetas se secó en estufa a 100 ºC y el contenido de humedad se determinó por el método gravimétrico. De esta forma, a cada maceta se le asignó un peso fijo en función del contenido hí drico según el tratamiento asignado.

El ensayo se llevó a cabo durante los meses de septiembre y octubre de 2020, donde las temperaturas medias regis tradas variaron entre 25 ºC y 30 ºC. Los contenedores fueron revisados cada 48 hs a fin de mantener el contenido de agua y registrar la germinación. Se consideró emergida a la semilla cuyo coleoptile asomó sobre el suelo o CBS y el establecimiento se contabilizó con las plantas vivas luego de las ocho semanas del ensayo.

Se analizó la normalidad de los datos con el test de Shapiro-Wilks, presentan do una distribución normal la emergen cia y establecimiento de P. caespitosum pero no de N. longiglumis. Por este moti vo se emplearon los modelos lineales ge nerales y mixtos, que ofrecen un análisis más robusto ante la falta de normalidad de los datos. La presencia de CBS y el porcentaje de capacidad de campo del suelo fueron considerados variables pre dictoras. Las medias fueron comparadas usando la prueba LSD de Fisher con un nivel de significancia estadística del 5 %. Los datos fueron analizados con el pro grama Infostat (^{Di Rienzo et al., 2014}).

Resultados

Las semillas de N. longiglumis y P. caespi tosum empleadas en este ensayo presen taron un poder germinativo de 56,67 % y 78,30 %, respectivamente.

La emergencia de N. longiglumis pre sentó interacción entre los factores co bertura y contenido de agua (n=18, df=2, F=123,9, p=0,0040). La emergen cia en contenedores con CBS varió entre 20 % (para 25 % CC) y 40 % (para 75 % CC), mientras que para los contenedo res con SD la emergencia varió entre 3 % (25 % CC) y 65 % (para 75 % CC) (Figu ra 1).

Figura 1: Emergencia (% de plántulas) de Nassella longiglumis y Pappophorum caespitosum en costras biológicas del suelo (CBS) y suelo desnudo (SD) con distintos niveles de humedad (75: 75 % capacidad de campo; 50: 50 % capacidad de campo; 25: 25 % capacidad de campo). Medias con una letra común para una misma especie no son significativamente diferentes (p> 0,05) Figure 1: Emergence (seedlings %) of Nassella longiglumis and Pappophorum caespitosum in biological soil crusts (BSC) and bare soil (BS) with different humidity levels (75: 75 % field capacity; 50: 50 % field capacity; 25: 25 % field capacity). Means with a common letter for the same species are not significantly different (p> 0.05) 

La especie P. caespitosum no presentó interacción entre factores (n=18, df=2, F=30,24, p=0,36). Los valores medios de emergencia para las plántulas sobre CBS de esta especie variaron entre 35 % y 70 %, mientras que en el tratamiento SD los valores variaron entre 64 % y 67 % (Figura 1).

El establecimiento de N. longiglumis mostró diferencias significativas en la in teracción cobertura y contenido de agua (n=18, df=2, F=114,7, p< 0,001). Los va lores variaron entre 0 % (para tratamien to SD y 25 % CC) y 47 % (para SD y 75 % CC) (Figura 2).

Figura 2: Establecimiento (% de plántulas) de Nassella longiglumis y Pappophorum caespitosum en costras biológicas del suelo (CBS) y suelo desnudo (SD) con distintos niveles de humedad (75: 75 % capacidad de campo; 50: 50 % capacidad de campo; 25: 25 % capacidad de cam po). Medias con una letra común para la misma especie no son significativamente diferentes (p> 0,05) Figure 2: Establishment (seedlings %) of Nassella longiglumis and Pappophorum caespitosum in biological soil crusts (BSC) and bare soil (BS) with different humidity levels (75: 75 % field capacity; 50: 50 % field capacity; 25: 25 % field capacity). Means with a common letter for the same species are not significantly different (p> 0.05) 

Por su parte, P. caespitosum no presen tó interacción entre factores, observán dose los mayores valores (70 %) en CBS y 75 % CC, y los menores valores (20 %) en SD y 25 % CC (Figura 2).

Discusión

La CBS puede tener efectos positivos, negativos o neutros sobre la emergencia y el establecimiento de plántulas. Los efectos positivos suelen estar vinculados a los porcentajes de retención de hume dad más elevados y la mayor oferta de nutrientes para las plantas (^{Belnap & Harper, 1995}; ^{Maestre et al., 2010}; ^{Esco lar et al., 2012}).

En términos generales, los resultados obtenidos en este trabajo permiten ob servar que las diferencias en emergencia y establecimiento de las gramíneas estu diadas fueron afectadas por el nivel de estrés hídrico al que se sometieron y no por la competencia asociada a la presen cia o ausencia de CBS. Sin embargo, am bas especies tuvieron comportamientos diferentes. Pappophorum caespitosum, al ser una especie C₄, hace un uso más eficiente del agua y es más tolerante a las altas temperaturas (^{Busso & Bonvissuto, 2009}; ^{Busso et al., 2010}). Esta especie necesita ciclos de luz/oscuridad y tem peraturas mayores a 20 ºC para alcanzar una mejor performance en la germina ción de sus semillas (^{Entio et al., 2016}). Posiblemente, las elevadas temperaturas bajo las que se llevó a cabo este ensayo (las temperaturas registradas estuvieron entre los 25 ºC y 30 ºC) le permitieron a P. caespitosum alcanzar elevados porcen tajes de emergencia y establecimiento. Aun en condiciones de baja humedad del suelo, esta especie presentó niveles de emergencia y establecimiento deseables para el uso en restauración y rehabilita ción de ecosistemas degradados, más allá de la presencia de CBS como facilitador. ^{Peter et al. (2013}) y ^{Villagra (2000}) in dican que P. caespitosum es una especie que se observa con mayor frecuencia en áreas degradadas por incendios y que poseen baja cobertura de especies leño sas de mayor porte que pudieran ofrecer sombra. Las características intrínsecas de P. caespitosum la hacen una especie factible de ser utilizada en ensayos de restauración en áreas con amplia varia bilidad estacional de las precipitaciones y con un régimen de temperatura más cálido. Por lo tanto, esta especie tiene un gran potencial para ser usada en suelos sin cobertura de CBS, como inicio de la sucesión vegetal.

La especie N. longiglumis, al ser una especie C₃, presentó una mayor sensibi lidad a la falta de humedad del suelo y a la demanda atmosférica causada por las condiciones ambientales en las cuales se desarrolló el ensayo. Contrariamente a lo planteado en la hipótesis, los porcen tajes de emergencia y establecimiento bajo condiciones de déficit hídrico seve ro presentaron un mejor desempeño en presencia de CBS que bajo condiciones de suelo desnudo, evidenciando un efec to positivo de la CBS sobre la emergen cia y el establecimiento. ^{Langhans et al. (2009}) indican que el establecimiento de especies perennes suele ser inhibi do por la presencia de CBS, haciéndose esta inhibición más fuerte al tratarse de especies herbáceas. Los resultados aquí alcanzados hacen suponer que N. longi glumis es una especie sensible a la falta de agua en el momento de la germinación, pero también parece no estar afectada por la presencia de CBS bajo condicio nes de estrés hídrico suave y moderado (75 % y 50 % de capacidad de campo) y beneficiada bajo condiciones de estrés hídrico severo (25 % de capacidad de campo). ^{Peter et al. (2016}) observaron para otra especie del género Nassella (N. tenuis) un efecto positivo de la CBS y del mayor contenido de humedad del suelo sobre la emergencia, el establecimiento y el crecimiento de plántulas.

En ambientes áridos y semiáridos los factores ambientales, fundamentalmen te la precipitación y los vientos, son una limitante de importancia para el esta blecimiento y desarrollo de los organis mos vegetales, ya que ejercen un control substancial sobre la dinámica de la vegetación (^{Godagnone & Bran, 2009}). Conocer los niveles de estrés hídrico que afectan la emergencia y el establecimien to de diferentes especies nativas del Mon te es muy importante para identificar, en relación a la ocurrencia de las precipita ciones de un año en particular, las épocas más propicias para iniciar los trabajos de restauración. Nassella longiglumis es una especie que podría utilizarse para iniciar los ensayos de restauración ecológica. Sin embargo, consideramos que sería necesario el uso de CBS para facilitar la emergencia y el establecimiento de esta especie bajo condiciones de estrés hídri co severo y alcanzar niveles de supervi vencia más altos.

La CBS es un componente clave de los ecosistemas áridos y semiáridos ya que afecta los procesos ecosistémicos y la composición de la comunidad ve getal. Al modificar las propiedades del suelo superficial, la CBS puede afectar la germinación de las semillas y el estable cimiento de las plántulas. Sin embargo, la complejidad de los procesos involu crados impide generalizaciones sobre las interacciones entre CBS y las especies herbáceas y leñosas. Esta complejidad es, en parte, el resultado de la heterogenei dad en la cobertura vegetal y la composi ción de la CBS (^{Mendoza-Aguilar et al., 2014}).

Conclusiones

Es necesario conocer las relaciones eco lógicas existentes entre distintos grupos funcionales para utilizarlos eficiente mente en proyectos de restauración y rehabilitación ecológica, y recomponer la funcionalidad ecosistémica perdida a causa de la degradación.

Los resultados aquí obtenidos son ex ploratorios y, si bien no permiten afirmar que la CBS tiene un efecto positivo o ne gativo sobre el establecimiento de plán tulas de estas especies, nos permite co nocer el comportamiento esperado bajo diferentes condiciones hídricas del suelo. Consideramos necesario continuar con la exploración de las relaciones entre estos grupos de organismos en escena rios de estrés abiótico para conocer los umbrales ambientales que determinan relaciones de facilitación o competencia en ambientes áridos y semiáridos de la Patagonia.