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Introducción
En los últimos 500 años, los seres huma nos han desencadenado una ola de ex tinciones, amenazas y disminución de la biodiversidad que puede ser comparable, tanto en velocidad como en magnitud, con las cinco extinciones masivas ante riores de la historia de la Tierra (Barnos ky et al., 2011). Tal es el impacto en la biota que se ha propuesto el nombre de “Antropoceno” a nuestra etapa geológica (Dirzo et al., 2014). Este complejo panorama fue avizorado por Aldo Leopold en la década de 1930, quien fue iniciador de una propuesta muy amplia del cambio de la relación sociedad-naturaleza que incluyó la restauración ecológica (Jordan III, 2003).
Si bien el desarrollo de la restauración ecológica ha crecido hasta el punto de ser considerada una prioridad para la próxima década (UN, 2020), los aspec tos de biodiversidad abordados hasta el momento han sido “flora-céntricos”, y fuertemente asociados a la revegetación (Cross et al., 2019). Los investigadores han asumido que la fauna asociada volvería a los valores de abundancia y diversidad pre-disturbios, después del regreso de la flora (Catterall, 2018), lo que comúnmente se conoce como la hi pótesis del “campo de los sueños”, que se ilustra con la expresión “constrúyalo y ellos vendrán” (Palmer et al., 1997). Sin embargo, la evidencia actual muestra que esto solo es parcialmente válido para un subconjunto de especies, en algunos sitios potenciales y que las respuestas de la fauna a las técnicas de restauración a menudo se pasan por alto, sin considerar la importancia de la misma dentro de los ecosistemas (McAlpine et al., 2016).
La fauna podría participar de la res tauración al menos en dos formas, como “pasajera”, respondiendo pasivamente al hábitat en desarrollo proporcionado por la recuperación de la vegetación, o como “impulsora”, determinando activamen te las trayectorias de la regeneración de las plantas a través de sus interacciones ecológicas (Catterall, 2018). En este úl timo caso los animales son considerados ingenieros ecológicos, a partir de proce sos en los que intervienen como la po linización, la dispersión de semillas, o la biopedturbación (Valencia-Aguilar et al., 2013; Torres-Paucar et al., 2017).
Las lagartijas en zonas áridas: hacia la comprensión de su importancia en los procesos de restauración de ecosistemas
Las lagartijas se consideran elementos esenciales de los ecosistemas áridos y presentan mayor diversidad y abundan cia en estos ambientes (Roll et al., 2017); exhiben características de comporta miento, morfológicas y fisiológicas que mejoran los procesos biológicos de ter morregulación, equilibrio agua-osmóti co y locomoción, lo cual les permite vivir exitosamente en ambientes áridos (Bradshaw, 2018). Los reptiles, y en particular las lagartijas, son reconocidos como una parte integral de los ecosistemas natura les e indicadores de la calidad ambiental (Gibbons et al., 2000; Valencia-Aguilar et al., 2013). Es bien sabido que juegan un papel clave en los ecosistemas como depredadores de artrópodos terrestres (Whitford & Bestelmeyer, 2006) y presas de vertebrados (Pianka, 1986). Además, se desempeñan como polinizadores y dispersores de semillas de una gran di versidad de plantas (Godinez-Alvarez, 2004) y, gracias a sus hábitos fosoriales y semifosoriales, tienen una vasta influen cia en las propiedades del suelo y en el desarrollo de la vegetación (Jackson et al., 2003). Asimismo, son organismos modelo en investigaciones ecológicas y evolutivas (Huey et al., 1983; Pianka, 1986).
Dada la importancia de este grupo faunístico en diversos procesos ecosisté micos, el objetivo de nuestro trabajo fue evaluar, en la literatura científica revisa da por pares, el estado actual de conoci miento en la relación de las lagartijas con la restauración ecológica, con especial énfasis en zonas áridas. Específicamente, evaluamos: a) el balance entre trabajos que consideran a las lagartijas como “im pulsoras” o “pasajeras” en la restauración ecológica; b) el tipo de investigación más frecuente en estudios de lagartijas y restauración (ecología de la restaura ción, regeneración natural prescripta, regeneración natural asistida o recons trucción); c) patrones de origen y año de estudio; d) patrones de tipo de disturbio (caza, desastres naturales, supresión del fuego, urbanización, ganadería, activida des extractivas y contaminaciones, agri cultura e invasiones biológicas); e) pa trones del tipo de estudio (estudios de riqueza, abundancia y/o diversidad, de densidades poblacionales o de persisten cia, establecimiento y/o uso del hábitat).
Material y Método
Para identificar las publicaciones que in cluyan lagartijas en la restauración eco lógica, se utilizó el buscador de libre ac ceso Google scholar (GS) con las palabras claves en inglés “lizard” y “restoration” en la búsqueda. A pesar de existir otras bases de datos académicas, se escogió GS debido a su preferencia de uso eviden ciada en trabajos comparativos de bases de datos (Gusenbauer, 2019). A partir de las palabras utilizadas, GS brindó 800 títulos de artículos, aunque luego de su revisión solo 75 incluyeron dichas pala bras en el título, resumen, palabras clave, o presentaban resultados relacionados a las dos palabras claves.
Análisis de datos
Se cuantificó el número de publicaciones por año hasta agosto del 2020, se regis tró el país donde se realizó el estudio y se clasificaron los trabajos en zonas áridas y no áridas. Los trabajos a su vez fueron agrupados en los que consideraron a las lagartijas bajo el concepto de “pasajeras” o “impulsoras”.
Además, los trabajos se diferenciaron en dos grandes categorías: los que re ferían a la ecología de la restauración, es decir estudios que buscan construir conceptos ecológicos a partir de la expe rimentación; y los que referían a la res tauración ecológica, que abarca aquellas investigaciones con objetivos prácticos (Gann, 2019). Estos últimos se diferen ciaron en tres categorías: regeneración natural prescripta, regeneración natu ral asistida y reconstrucción (Clewell & Aronson, 2013). La regeneración natural prescripta en el presente trabajo hace referencia a la eliminación o exclusión del agente de disturbio sin ulterior manipu lación; la regeneración natural asistida, a la eliminación o exclusión del agente de gradante con manipulaciones biofísicas de baja intervención (ej. la implementación de refugios artificiales); y la recons trucción, a soluciones técnicas como manipulaciones del ambiente biofísico en todas las fases de la recuperación (ej. reconstrucción del hábitat, translocacio nes). Asimismo, los artículos se clasifi caron según el tipo de disturbio (caza, desastres naturales, supresión del fuego, urbanización, ganadería, actividades ex tractivas y contaminaciones, agricultu ra e invasiones biológicas), y el tipo de metodología implementada para el mo nitoreo del grupo (es decir, estudios de riqueza, abundancia y/o diversidad, de densidades poblacionales o de persisten cia, establecimiento y/o uso del hábitat).
Se realizaron pruebas de Chi-cuadra do de Pearson para comparar las diferen cias entre las variables categóricas. Los análisis estadísticos se realizaron con el software estadístico R 3.6.1, implemen tado utilizando RStudio 1.2.1335.
Resultados
Lagartijas como “pasajeras” en la restauración ecológica
En esta categoría se encontraron un total de 72 publicaciones comprendidas entre los años 1992 a 2020 (Figura 1, Tabla 1).
Figura 1: Cantidad de publicaciones por quinquenio desde 1992 hasta 2020 que representan el rol de las lagartijas como “pasajeras” en la restauración ecológica Figure 1: Number of publications per five-year period from 1992 to 2020 that represent the role of lizards as “passengers” in ecological restoration
Tabla 1: Resumen de las 75 publicaciones utilizadas en esta revisión Table 1: Summary of the 75 publications used in this review
Estados Unidos, Australia y Nueva Ze landa fueron los países con mayor pro babilidad de presentar mayor número de publicaciones sobre restauración y lagartijas (67%, X2= 23.03, P< 0.001; Figura 2).
Figura 2: Número de publicaciones encontradas por país de lagartijas como “pasajeras” en la restauración ecológica Figure 2: Number of publications found by country of lizards as “passengers” in ecological restoration
El 50% de las publicaciones se refirieron a dos tipos de disturbios principales, la agricultura y las invasio nes biológicas (Figura 3).
Figura 3: Cantidad de publicaciones según tipo de disturbio (C: caza, DN: desastres natura les, SF: supresión del fuego, U: urbanización, G: ganadería, AE-C: actividades extractivas y contaminación, A: agricultura, IB: invasiones biológicas). Para cada tipo de disturbio se indica el abordaje de la restauración Figure 3: Number of publications according to disturbance type (C: hunting, DN: natural disasters, SF: fire suppression, U: urbanization, G: livestock, AE-C: extractive activities and pollution, A: agriculture, IB: biological invasions). The restoration approach is indicated for each type of disturbance
Dentro de las categorías de restauración ecológica (52 trabajos), el 50% realizó acciones de mo nitoreo con índices de riqueza, abundan cia y/o diversidad (n= 26).
El total de los trabajos analizados tu vieron una probabilidad significativa mente menor de realizarse en ambientes áridos (22%, X2= 8.56, P< 0.005). De los 15 estudios identificados en zonas áridas, Estados Unidos y Australia fueron los países con mayor probabilidad de presentar mayor número de publicacio nes (80%, X2= 36, P< 0.005). En estos ecosistemas, la urbanización fue el dis turbio con menor predominancia y la regeneración asistida la menos frecuen te (ambas con 6%, X2= 77.44, P< 0.005, Figura 4).
Figura 4: Cantidad de publicaciones de zonas áridas según tipo de disturbio (C: caza, DN: desastres naturales, SF: supresión del fuego, U: urbanización, G: ganadería, AE-C: activida des extractivas y contaminación, A: agricultura, IB: invasiones biológicas). Para cada tipo de disturbio se indica el abordaje de la restauración Figure 4: Number of publications from arid zones according to disturbance type (C: hunting, DN: natural disasters, SF: fire suppression, U: urbanization, G: livestock, AE-C: extractive activities and pollution, A: agriculture, IB: invasions biological). The restoration approach is indicated for each disturbance type
Dentro de la categoría de res tauración ecológica (práctica) en zonas áridas (11 trabajos), el 64% de los traba jos tuvieron como objetivo las acciones de monitoreo con índices de riqueza, abundancia y/o diversidad (n= 7).
Lagartijas como “impulsoras” en la restauración ecológica
La búsqueda bibliográfica arrojó sólo tres trabajos que relacionan a las lagartijas como posibles impulsoras de la restau ración ecológica, entre los años 2012 y 2019 (Tabla 1). Dos trabajos correspon dieron a la ecología de la restauración en ambientes insulares de Mauritania y Es paña, de los cuales solo el último corres pondió a zonas áridas. El tercer trabajo consistió en una nota de divulgación en una revista científica.
Discusión
En esta revisión detectamos un déficit a nivel mundial de estudios que evalúen el rol que ocupan las lagartijas, en la restauración ecológica. Analizamos un período de 28 años, en el cual encon tramos 72 publicaciones revisadas por pares que informan sobre las lagartijas como “pasajeras” en las actividades de restauración, y solo 3 publicaciones en un periodo de 8 años que informan a las lagartijas como “impulsoras” de la res tauración ecológica.
Lagartijas como “pasajeras” en la restauración ecológica
En nuestros resultados podemos apreciar un incremento en el número de publica ciones a lo largo de los años estudiados (Figura 1), lo que denota cómo los estu dios ecológicos sobre reptiles y la impor tancia de este grupo ha ido captando más interés por parte de los investigadores en las últimas décadas (Gibbon et al., 2000). Además, de acuerdo con nuestros resul tados, Australia y Estados Unidos fueron los países con mayor número de publica ciones. Podría esto relacionarse con que Australia es el país con mayor diversidad de lagartijas a nivel mundial y Estados Unidos el país con mayor diversidad en América del Norte (Uetz et al., 2020). Para Australia el principal disturbio considerado fue el causado por las ac tividades extractivas. En consecuencia, este país está a la vanguardia en la imple mentación de estándares mundiales de procedimientos ambientales apropiados tras el cierre de minas y pozos petroleros (Cristescu et al., 2012). En cambio, en Estados Unidos la minería y el petróleo se encontraron entre los disturbios me nos estudiados. Los disturbios domi nantes en este caso fueron las invasiones biológicas, el avance de la agricultura y la supresión del fuego en ambientes con periodos incendiarios. Por otro lado, a pesar que Argentina presenta una alta diversidad de especies de lagartijas, se lo calizó entre los países con menor núme ro de trabajos en la temática (dos), en los cuales los disturbios presentados fueron las actividades extractivas y el avance de la agricultura y la ganadería. Esto indica la necesidad que hay en nuestro país de avanzar en la promoción de esta línea de trabajo, lo cual podría estimularse con nuevas legislaciones ambientales que consideren a la fauna en los procesos de restauración (Simberloff et al., 2013).
En la presente revisión podemos ob servar que los mayores disturbios abor dados en general fueron las invasiones biológicas y el avance de la agricultura. Asimismo, a nivel mundial ambos tam bién son considerados las principales causas de pérdida de biodiversidad (Rey Benayas & Bullock, 2012; Courchamp et al., 2017).
En cuanto al tipo de metodología em pleada, la mitad de los estudios identifi cados midieron la riqueza, abundancia y/o diversidad de especies. Si bien estos índices proporcionan datos ecológicos importantes, tienen varios inconvenien tes y es posible que no proporcionen información sobre la funcionalidad del ecosistema completo o que no sean me didas adecuadas para determinar si un sitio ha sido restaurado de manera efec tiva y ha recuperado sus servicios ecosis témicos. Además, pueden presentar un sesgo hacia especies raras o crípticas, o considerar como parte de la estructura de la comunidad a especies accidentales o exóticas (Cristescu et al., 2012; Cross et al., 2019).
Con relación a los estudios que se efec tuaron en zonas áridas, los trabajos en contrados fueron escasos en relación al total. Estas zonas, como las tierras secas en general, se suelen percibir como siste mas de bajo valor biológico (Hoover et al., 2020). Sin embargo, las mismas son consideradas áreas de extrema riqueza biológica (Mittermeier et al., 2005), y las lagartijas, en particular, el grupo mejor representado (Thompson et al., 2008). Dado que estos ambientes y su fauna se encuentran constantemente bajo ame nazas con el avance de la agricultura, ganadería y las actividades extractivas (Walkup et al., 2017; Gaur & Squires, 2018), el incremento de estudios de con servación y restauración de los mismos es crucial en el futuro próximo (Roll et al., 2017).
Lagartijas como “impulsoras” en la restauración ecológica
El hecho de que varias especies de la gartijas se alimentan de néctar y frutos de plantas, y que las mismas podrían polinizar flores o dispersar semillas a sitios alejados de las plantas madre, ha sido estudiado desde hace varias déca das (Godinez-Alvarez, 2004; Valido & Olesen, 2007). Además, podemos citar numerosos trabajos de zonas áridas don de la herbivoría es bastante significativa en la dieta de lagartijas que se distribu yen en áreas con baja disponibilidad de alimentos (Pietruszka et al., 1986; Adamopoulou & Legakis, 2002; Nagy & Shemanski, 2009). Asimismo, otro proceso importante en zonas áridas que no identificamos en nuestra búsqueda es la biopedturbación, donde los animales fosoriales y semifosoriales modifican propiedades del suelo como textura, densidad aparente, macroporosidad, heterogeneidad de nutrientes y pedogéne sis. Este proceso influye sustancialmente en el régimen de renovación de plantas y la humedad relativa del suelo (Jackson et al., 2003; Torres-Paucar et al., 2017). Desafortunadamente, a pesar de la evi dencia presentada, detectamos un déficit a nivel mundial de estudios que conside ren el rol “impulsor” o los mecanismos de arriba hacia abajo (“top down”) de las lagartijas en la restauración ecológica (Hayward, 2019).
Conclusiones
En base a nuestro trabajo, podemos evi denciar el rol fundamental que podrían exhibir las lagartijas como impulsoras de la restauración ecológica. Lamenta blemente, los trabajos que relacionan estos dos tópicos son escasos y son ne cesarios más estudios para comprender los diferentes aspectos que vinculan a este grupo faunístico con los procesos de regeneración natural, asistida y recons trucción. La información presentada en esta revisión sugiere que las lagartijas en zonas áridas podrían tener un rol en la restauración mucho más importante que el que indicaría el reducido número de publicaciones hasta el momento.
