Introducción
La prueba de marcha de 6 minutos (PM6M) fue reportada inicialmente por Guyatt et al. en 1985. En esta prueba, se evaluó la tolerancia al ejercicio en pacientes humanos con enfermedades respiratorias crónicas como hipertensión pulmonar y en la actualidad es una herramienta de diagnóstico y pronóstico utilizada en medicina humana y animal, utilizada también para evaluar la respuesta a una intervención terapéutica en pacientes con falla cardiaca, entre otras enfermedades (8 ,10).
Por ejemplo, se reporta una disminución en la tolerancia al ejercicio durante la PM6M en perros con hipertensión pulmonar que habitan en grandes alturas (2,25) , después de la administración de una dosis terapéutica de sildenafil con aumento en la frecuencia respiratoria y una menor distancia recorrida post sindenafil.
La PM6M se basa en medir la distancia recorrida de un paciente en 6 minutos, sin ningún esfuerzo máximo, y posteriormente evaluar parámetros como distancia recorrida y parámetros fisiológicos como saturación de oxígeno, presión arterial, frecuencia cardiaca (FC) y frecuencia respiratoria (FR) entre otras 6.
Esto hace que sea un método seguro, confiable, fácil de aplicar, de gran rendimiento y con una relación costo-beneficio muy alta, lo que la ha convertido en una prueba de gran utilidad clínica11. Adicionalmente, es un buen predictor de morbilidad y mortalidad por enfermedades cardíacas y pulmonares en seres humanos. Esta prueba no evalúa la tolerancia a ejercicios de esfuerzo máximo, sino ejercicios leves como los que se hacen en la rutina diaria 22.
Existe una gran cantidad de estudios sobre la PM6M realizados en seres humanos y en animales de compañía con publicaciones previas sobre valores de referencia. Por ejemplo, se reveló que en caninos la distancia recorrida durante la PM6M y la frecuencia cardiaca cambian cuando el animal sufre de insuficiencia cardiaca, partiendo de los valores de referencia de un grupo control, en donde la distancia recorrida disminuye significativamente yendo de 573 ± 85.5 metros en caninos sanos a 526 ± 99.4 metros en caninos con insuficiencia cardiaca 5.
Asímismo, la frecuencia cardíaca incrementa significativamente en caninos sanos, pero aún más en caninos con insuficiencia cardíaca. La distancia recorrida es interesantemente similar a humanos en donde se encuentra que en niños sanos la distancia recorrida es de 470 ± 59 metros, hombres adultos 580 metros y mujeres adultas 500 metros 22. En seres humanos y animales de compañía, la PM6M se ha utilizado para medir parámetros cardiopulmonares en pacientes obesos y evaluar la respuesta a cambios dietarios conducentes a la reducción de peso 18.
De esta manera, la prueba puede entonces ser utilizada para evaluar la calidad de vida de pacientes que presenten patologías o que habiten en condiciones ambientales especiales tales como altura, ya que las constantes cardíacas, son susceptibles de ser modificadas por la permanencia en la gran altitud, debido a los cambios estructurales y autonómicos cardíacos dentro de los procesos de aclimatación de los individuos, variando según la altitud y el tiempo de permanencia 25,26. Asimismo puede ocurrir con las constantes respiratorias.
Está reportado que en seres humanos las grandes alturas producen estrés fisiológico. A mayor altura se produce una disminución proporcional en la presión barométrica y atmosférica del oxígeno generando hipoxia hipobárica que afecta en diferentes grados a todos los órganos, sistemas y funciones del organismo 24. Es por esto, que a gran altura el organismo debe desarrollar adaptaciones y cambios que permitan que el sistema de transporte de oxígeno compense la hipoxia para mantener un nivel de oxígeno tisular adecuado para apoyar así las funciones del metabolismo. Cuando se trata de un organismo que habita a gran altura, éste se adapta al entorno hipóxico para mejorar el suministro y la utilización del oxígeno 24.
Hay factores que determinan la respuesta fisiológica del organismo al ejercicio en altitud, uno de ellos es la intensidad del ejercicio que se realice, esto va a causar diferentes cambios respiratorios, cardiovasculares, hormonales, y otros. Por ejemplo, cuando se realiza ejercicio con la misma intensidad en ambas alturas, se va a producir una mayor respuesta fisiológica y una alteración mayor de la homeostasis en grandes alturas, así como se requiere un mayor ajuste fisiológico y metabólico (20.
Esto se puede explicar porque al hacer ejercicio en grandes alturas, el consumo máximo de oxígeno aumenta, es por esto que hay reportes de atletas que tienen mayor rendimiento al entrenar en estas alturas, en comparación con atletas que se encuentran a menores alturas 21. Por lo tanto, se han buscado nuevas alternativas como casas de altitud y equipos respiratorios que inducen hipoxia, para los atletas que habitan en bajas alturas, para simular la hipoxia y los resultados físicos que produce el ejercicio a mayor altura 21.
Otro factor para considerar es si el individuo está aclimatado a la altitud. En seres humanos, una persona que habita al nivel del mar, cuando es sometido a ejercicio en mayores alturas responde fisiológicamente diferente a una persona ejercitándose en la altura a la que está aclimatado, y diferente a un individuo que está aclimatado a las grandes alturas; lo mismo sucederá con un individuo que habita a grandes alturas y realiza ejercicio a nivel del mar 20.
En caninos, se han observado diferencias en los valores de distancia recorrida y parámetros fisiológicos, las cuales dependen de varios factores como la metodología utilizada y las condiciones de la población de estudio, como por ejemplo obesidad, enfermedades pulmonares y cardiacas, predisposiciones de raza, entre otros 6.
La obesidad es el trastorno nutricional más común en la medicina canina, y se presenta en un 20-40% de la población general 18. Suele ser el resultado de una ingesta excesiva en la dieta o de un metabolismo energético inadecuado 9. El peso corporal excesivo en perros es un problema creciente en el mundo que conlleva a una variedad de problemas médicos como ser: diabetes mellitus, impacto negativo en las funciones cardiovasculares y respiratorias, dislipidemia, enfermedades osteoarticulares, desórdenes endocrinos y metabólicos, intolerancia al ejercicio, urolitiasis e incremento del riesgo de hipertensión, entre otros 23.
Además, el peso corporal excesivo (ya sea sobrepeso u obesidad) está relacionado con la disminución de la longevidad y calidad de vida del animal 3,10. Hasta el momento, no se han descrito los efectos específicos de la obesidad en el sistema respiratorio de animales. Sin embargo, sí se ha reportado que la pérdida de peso en animales obesos se asocia a una mejor función respiratoria 1.
Los factores que más se asocian al peso corporal excesivo en perros son: predisposición de sexo (hembras), esterilización en machos y hembras, bajo nivel de actividad física, y además la predisposición de algunas razas como: Labrador Retriever, Golden Retriever, Beagle, Shetland Sheepdog, Cairn Terrier, Scottish Terrier, Cavalierking Charles, Cocker Spaniel y Dachs- hund 23,27.
La obesidad también incrementa con la edad de los perros, prevaleciendo en adultos. Ciertas investigaciones sugieren que la pérdida de peso aumenta la calidad de vida y genera una mejora de la vitalidad, las funciones físicas y el bienestar emocional gracias a la pérdida de peso en perros obesos 18.
Dentro de los beneficios de la pérdida de peso en caninos, se ha reportado una disminución en la frecuencia respiratoria en reposo y una mengua en los jadeos de reposo, siendo estos los parámetros más significativos al momento del examen clínico de pacientes con sobrepeso que se sometieron a un programa de pérdida de peso 18.
Además, durante la prueba de marcha de 6 minutos, la distancia recorrida de pacientes sometidos a un programa de pérdida de peso aumentó significativamente en comparación a la distancia que recorrían con sobrepeso, sin embargo, continuaban jadeando durante la realización de la prueba y en los próximos 5 minutos de recuperación. No se reportó ningún cambio en los valores de gasometría arterial después de la pérdida de peso 18.
El diagnóstico de la obesidad se basa principalmente en la medición de la condición corporal y se considera como primer grado de la obesidad, es decir sobrepeso, cuando la masa corporal del animal supera el peso óptimo en un 15% 9.
La lista de condiciones asociadas con esta enfermedad está aumentando a medida que nuevas investigaciones identifican relaciones entre la obesidad, con algunas afecciones que incluyen la intolerancia a la glucosa, baja tolerancia al calor, dificultad respiratoria, diabetes mellitus, hipertensión y osteoartritis 27, todo ello llegando a dificultar acciones simples del día a día como caminatas 12 o ejercicios leves para los perros que padezcan de esta enfermedad.
Algunos no relacionan la frecuencia cardiaca con el peso corporal del perro si este es sano, solo reportan diferencias en tamaños de perros 16. Sin embargo, en posteriores estudios se evidencia que se requiere una mayor energía de producción debido al aumento de masa corporal total y una función ventilatoria modificada, que puede llevar a un déficit de oxigenación y un aumento compensatorio de la frecuencia cardiaca en los pacientes obesos, tal y como ocurre con los seres humanos 18.
La obesidad también puede empeorar subjetivamente signos clínicos en varios trastornos respiratorios como el síndrome de obstrucción braquicéfalo de las vías respiratorias 18 y disminuye a su vez la función pulmonar, ya que la limitación del flujo de aire es marcada en estos dos casos 1.
Los perros braquicefálicos se caracterizan por su conformación física, principalmente de la cabeza, ya que con el paso del tiempo la longitud facial ha disminuido y el ancho del cráneo ha aumentado como resultado de los cruces y modificaciones genéticas de las razas, lo cual hace que posean otras características que empeoren su condición, como la deformación del tracto respiratorio superior, ya que los tejidos blandos de las vías respiratorias no se reducen proporcionalmente con el tamaño del cráneo 17, o que puede desencadenar disnea inspiratoria, ronquidos, intolerancia al ejercicio y al calor, apneas del sueño y -en los peores casos- puede resultar en cianosis, colapso, episodios sincopales y muerte 7.
También es común que se presenten trastornos gastrointestinales generalmente caracterizados por regurgitación y vómitos, y otros problemas como pioderma del pliegue cutáneo, órbitas oculares poco profundas, globos oculares protuberantes, mayor riesgo de úlceras corneales y de prolapso del globo ocular, hemivértebras, compresión de médula espinal, maloclusión dental y distocias, entre otros 13. Al conjunto de estos signos clínicos se les denomina síndrome braquiocefálico (SB).
En algunos casos pueden no presentar problemas hasta los 2-3 años, pero se han reportado perros de razas braquicéfalas de 6 meses de edad con colapso laríngeo severo, y en algunos estudios se reporta mayor incidencia del SB en perros machos 19.
Las razas de perros braquicefálicos son: pugs, bulldog inglés, bulldog francés, boston terrier, pekinés, maltés, shihtzu, bóxer, cavalierking charles spaniels, yorkshire terrier, pinscher miniatura y chihuahua 19. La esperanza de vida media de estas razas puede llegar a ser 3 años menor a la de razas no braquiocefálicas 17.
Este trabajo buscó establecer las posibles diferencias en tolerancia al ejercicio y en respuestas fisiológicas generadas por la ejercitación entre caninos jóvenes obesos versus caninos jóvenes braquiocefálicos habitantes de gran altura.
Material y métodos
El estudio se realizó en Bogotá, Colombia. Esta ciudad está ubicada a 2600 metros sobre el nivel del mar y presenta condiciones de zona ligeramente húmeda. El estudio incluyó un total de 55 perros de ambos sexos, entre 1 y 10 años de edad, todos habitantes permanentes de la zona. Los animales se dividieron en 3 grupos: 1) braquicéfalos, 2) obesos y 3) controles. Dentro de cada grupo las razas participantes fueron:
Grupo 1: Shih Tzu (7), Pug (5), Bulldog Inglés (3),
Bulldog Francés (3), Boston Terrier (2).
Grupo 2: Cocker Spaniel (2), Golden Retriever (2),
Pug (1), Springer Spaniel (1), Labrador (1), Husky (1),
Samoyedo (1), Pastor Collie (1), Beagle (1), Schnauzer
(1), Bull Terrier (1), Pinscher (1) y criollos (4). En este grupo se incluyeron inicialmente dos Bulldog inglés pero fueron retirados del análisis por presentar las dos condiciones estudiadas en este trabajo.
Grupo 3: Labrador (2), Pastor Alemán (2), Pitbull (1), French Poodle (1), Pomerania (1), Schnauzer (1), Golden Retriever (1), Pastor Ganadero Australiano (1) y criollos (7). La edad promedio de los animales fue: braquiocefálicos 6,35 +/- 2,5 años; obesos 8,05 +/- 2,6 años, y control 5,4 +/- 2,4 años. El peso promedio (kg) para los grupos fue: braquiocefálicos 11,4+/-5,4, obesos 27,0+/-7,9, y control 22,0.+/- 8,9 k. Condición corporal promedio: braquiocefálicos 5,2/9, obesos 7,7/9 y controles 5,2/9.
Adicional a la condición de obeso o braquicefálico, los criterios de exclusión incluyeron cualquier patología que impidiera un desplazamiento normal, enfermedad cardiorrespiratoria, preñez y consumo de medicamentos que afecten el funcionamiento del corazón. Los datos fueron obtenidos desde agosto de 2020 a diciembre de 2020.
El protocolo de prueba de marcha de seis minutos fue aprobado por el comité de bioética de la Universidad de La Salle. Los animales fueron divididos en tres grupos: grupo 1: perros braquiocefálicos (n=20), grupo 2: perros con condición corporal de 7 a 9/9 1415(n=18) y grupo 3: perros sanos (n=17).
Los propietarios fueron convocados en parques y calles. Todos firmaron una carta de consentimiento autorizando que su mascota participara en el estudio. Los animales fueron llevados al sitio de evaluación donde se les permitió descansar por lo menos 10 minutos. Una vez terminado este tiempo, se les realizó un examen clínico y se registró su FC y FR.
Los animales caminaron por seis minutos en una pista plana sin obstáculos, con una longitud de 30 metros. La pista se encontraba ubicada en un parque y por lo tanto no tenía control de temperatura ni humedad. La pista fue medida con una cinta métrica, y la distancia recorrida por los animales se evaluó teniendo en cuenta que un recorrido fue sede del inicio de la pista, hasta llegar al otro extremo de ella.
Cada recorrido equivalió a 30 metros. Si al finalizar los 6 minutos, el canino en la prueba no había llegado al otro extremo de la pista, se medían los metros que caminó al iniciar el último recorrido, y se sumaban. En los resultados todo fue pasado a metros. Todas las evaluaciones fueron realizadas en momentos del día similares para tener condiciones medioambientales parecidas. Los datos fueron tomados antes de las 11 am y despues de las 3 pm, para tener temperaturas oscilando entre los 13,4 y 14,4°C 4.
Se evitó realizar la prueba al mediodía teniendo en cuenta que a estas horas la temperatura tiende a ser mayor en la ciudad de Bogotá llegando a la temperatura máxima 4 y esto podría provocar cambios en la tole rancia al ejercicio de los caninos produciendo jadeo o mayor fátiga y afectando así los resultados de la prueba.
Cada animal fue acompañado por su propietario y guiado por collar para que permaneciera en línea recta en el recorrido. Sin embargo, cada uno caminó a su propio ritmo. Ninguno fue forzado a ir más rápido o más lento de lo que quería. Cuando se presentó cansancio, los animales redujeron su velocidad y algunos se detuvieron. Estas señales de agotamiento fueron incluidas en el reporte final de cada participante.
Una vez finalizados los seis minutos, se volvieron a medir las FC y FR en cada paciente, así como la distancia recorrida. La frecuencia cardiaca fue medida mediante auscultación torácica con un fonendoscopio y la frecuencia respiratoria fue observada con el movimiento de la respiración. Ambas frecuencias fueron registradas durante 1 minuto.
Para el análisis estadístico, los datos fueron tabulados y promediados. Todos ellos fueron sometidos a la prueba Shapiro-Wilk para establecer normalidad. Los grupos fueron comparados mediante ANOVA para muestras no pareadas y se les realizó post-test de múltiple comparación de Bonferroni. El software utilizado fue GraphPad Prism.
Resultados
Las Figuras 1 al 7 indican las distancias recorridas por los 3 grupos (Figura 1), la frecuencia cardíaca en reposo (Figura 2), post-marcha (Figura 3), inicial-final (Figura 4), respiratoria en reposo (Figura 5), respiratoria al terminar la prueba (Figura 6) y la diferencia entre respiración inicial y final (Figura 7).
La Figura 1 revela que las distancias recorridas por los animales del grupo 1 (349 +/- 65 m) y 2 (341 +/- 96 m) fueron más bajas que las registradas en el grupo control (414 +/- 65 m). Adicionalmente, no se observaron diferencias entre los animales obesos y braquicefálicos.
En cuanto a la evaluación de los diferentes parámetros fisiológicos y sus respuestas, se pudo observar que la FC en reposo (Figura 2) fue más alta en el grupo 1 (98 +/- 15 lpm) que en los controles (84 +/- 11 lpm) sin presentarse diferencias entre los grupos 1 y 2.
Adicionalmente, la frecuencia cardiaca al final del recorrido (Figura 3) fue más alta en los grupos 1 y 2 (112 +/- 12 y 105 +/- 18 lpm respectivamente) versus los controles (88 +/- 11 lpm).
Es importante notar que en este último grupo no se presentó un cambio en la FC después del recorrido. Sin embargo, el grupo 1 reveló un incremento de la FC de 14 +/- 13 lpm versus 3,2 +/- 8 lpm del grupo control (Figura 4). Una vez más no se observó diferencia entre los grupos 1 y 2.
La Figura 5 muestra que no se presentaron diferencias en la FR entre los tres grupos antes de empezar la prueba. Por otro lado, una vez finalizada la prueba, la FR aumentó en el grupo 1 (50 +/- 11 rpm) y grupo 2 (54+/- 11 rpm) mientras que los controles presentaron 39+/- 8.2 rpm (Figura 6). Esta diferencia ocurrió porque el grupo control presentó un incremento de 5.8 +/- 4.4 rpm mientras que en los grupos 1 y 2 se presentaron in crementos de 15 +/- 7.7 y 18 +/- 7 rpm, respectivamente.
Todos los caninos braquicefálicos jadeaban al final de la PM6M y durante los minutos siguientes. De los caninos obesos, 7 jadearon al final del ejercicio (Figura 7).
Discusión
Con los resultados obtenidos tras la PM6M nos dimos cuenta del impacto (tanto en caninos con obesidad, como en caninos braquiocefálicos) de su condición fisiológica y morfológica, bien sea por consecuencia de enfermedad o naturaleza de la raza, y que este daño en la calidad de vida es el mismo en las dos condiciones, para los caninos que las presentan.
Se observó el efecto de la obesidad en los parámetros medidos en esta prueba: distancia recorrida, FC y FR; y como la limitación respiratoria es similar tanto en un perro que presenta síndrome braquiocefálico, por su raza, que desencadena en limitaciones del tracto respiratorio por la deformidad en su morfología dadas las modificaciones genéticas que se han hecho en estas razas a lo largo de los años, así mismo como en los caninos obesos presentando igual esta limitación respiratoria marcada.
Este hallazgo indica que, en ambos casos, bien sea para compensar la limitación respiratoria dada por la función ventilatoria modificada, o por otra razón, la función cardíaca se veía notablemente más aumentada, así fuera en reposo.
Tanto los caninos que sufren de síndrome braquiocefálico como los perros obesos, mantienen el mismo cambio en las variables de la PM6M, a comparación de los caninos sanos, aumentando en estos: FC, FR y disminuyendo la distancia de recorrido.
En el caso del grupo 1 y 2 la distancia recorrida fue menor a la del grupo 3, y los caninos del grupo 1 y 2 a mitad de la prueba se podían observar con un agotamiento más marcado, habiendo unos que empezaban a jadear, aunque fueran a su paso, indicando así con este hallazgo, que la condición de los caninos braquiocefálicos, a pesar de haber sido modificada en la historia por el hombre, es “natural”, y aun así su tolerancia al ejercicio es igual a la de un canino obeso por enfermedad.
La corta distancia de recorrido en la PM6M en los perros obesos y braquiocefálicos puede reflejar cambios pulmonares y cardiacos perjudiciales y se puede asociar con la disminución del bienestar respiratorio y de la calidad de vida.
Otro hallazgo fue que la FC en reposo es mayor en caninos braquiocefálicos, con lo que podemos ver que su condición no solo afecta el sistema respiratorio, seguidos de los obesos. Esto es dado por la mayor energía necesitada debido al aumento de masa corporal, y adicionando que ambos presentan variación en la función ventilatoria, llevando a déficit de oxigenación y un aumento compensatorio en ambos grupos 1 y 2. Por otro lado, al terminar la prueba, estos presentaron un aumento adicional en su FC, a comparación del grupo 3.
Finalmente, la FR, aunque en reposo fue similar en los 3 grupos, tras la prueba, se pudo observar que aumentó marcadamente en caninos obesos (grupo 1), seguida por los caninos braquiocefálicos (grupo 2).
Las diferencias anatómicas en perros obesos pueden estar implicadas, como en los humanos, en la disminución de la tolerancia al ejercicio, ya que cuando hay un aumento de masa abdominal, por el tejido graso, se disminuye el movimiento descendente del diafragma, limitando que el pulmón se expanda, haciendo que sea más difícil para ellos continuar con la caminata de manera normal.
A diferencia de seres humanos, se han encontrado estudios en los cuales sujetos con obesidad severa muestran menor saturación arterial de oxígeno como consecuencia de la disminución de la reserva de volumen espiratorio y la anormal distribución de la ventilación 18.
Durante la PM6M hubo caninos del grupo 1 y 2 que jadearon durante y después de la prueba. El comportamiento de jadeo en algunos perros (los que resultaban más cansados en la prueba), la alteración hallada puede compararse con las técnicas de ventilación usada en humanos para mejorar la eficiencia del intercambio de gases 18.
Como en personas, un peso y condición saludable en perros refleja por medio de la PM6M una mejor respuesta cardiopulmonar, al contrario de los perros obesos o con limitación por presentar síndrome braquiocefálico.
La limitación respiratoria es marcada por igual en ambos grupos, así como el aumento de la frecuencia cardiaca anterior y posterior a la prueba, a comparación del grupo control, siendo raza y condición corporal los factores que implican cambios notables en los resultados de la PM6M, reflejando que tanto caninos obesos como braquicéfalos tienen disminuida su tolerancia al ejercicio a comparación del grupo control y reflejando así funciones pulmonares perjudiciales y una disfunción cardiaca, que se asocian a la disminución de la calidad de vida en ambos grupos.
La PM6M fue una manera fácil y segura de realizar el estudio a estos caninos, y nos puede dar idea de la función cardiaca y respiratoria de estos ya que ha sido usada en otros estudios de caninos con enfermedad pulmonar grave 22 o insuficiencia cardiaca inducida 5. Ya había sido puesta en marcha en caninos obesos, pero no braquiocefálicos, indicando así con los resultados obtenidos que estos últimos poseen similares afectaciones cardiopulmonares que los caninos que padecen de obesidad.
En conclusión, este estudio se realizó con el objetivo de saber si habría diferencias en el desempeño de estos caninos (braquiocefálicos y obesos) al realizar tareas simples como una caminata normal en el día, llegando con los resultados y estudios a la conclusión de que tanto caninos braquiocefálicos, que tienden a sufrir de distintas deformaciones en el tracto respiratorio superior, desencadenando patologías subsecuentes a la falta de oxígeno por la conformación de su cráneo, y otros problemas incluidos los cardiacos, como caninos obesos, que por su condición de peso corporal excesivo presentarán dificultad respiratoria que los llevará a compensar con frecuencias cardiacas más altas, intolerancia al ejercicio.
Entre otros, al ser puestos a prueba en la PM6M presentan ambos resultados sin diferencias, ya que en ambos casos la limitación del aire es marcada, y por esto mismo las frecuencias cardiacas permanecen en mucho mayor aumento antes y después de la prueba. Además, la tolerancia al ejercicio es mucho más disminuida dada sus condiciones, ya que durante el ejercicio el paso fue más lento, con jadeo, y las distancias mucho más cortas a comparación del grupo control.
Ambas condiciones (braquicefalia y obesidad) influyen en el grado de deterioro de la calidad de vida de estos animales, conllevando a enfermedades futuras tanto cardiacas como respiratorias, pero sin embargo, la obesidad puede ser tratada fácilmente, por medio de un programa de pérdida de peso que incluya dieta y ejercicio, lo cual va a demostrar cambios positivos en los parámetros fisiológicos de estos animales y aumento en la distancia recorrida de la PM6M 18. En cambio, la condición de los caninos braquiocefálicos es más difícil de tratar, ya que es un problema netamente genético y de raza, por lo cual es más probable que la condición de braquicefalia afecte más la calidad de vida de los caninos a largo plazo.