INTRODUCCIÓN

La evaluación de la pubertad masculina se basa principalmente en el examen de los genitales externos.1'2 El método de referencia para evaluar la progresión puberal es la escala de Tanner3 y, para la medición del tamaño testicular, la orquidometría de Prader;4 ambos requieren ser realizados por profesionales de la salud con entrenamiento adecuado.2'5

Debido a la gran variabilidad en el inicio, velocidad y magnitud de los cambios puberales, los valores de referencia para los estadios de desarrollo puberal y el volumen testicular (VT) obtenidos únicamente basándose en la edad tienen un rango muy amplio.6 Por ejemplo, niños sanos entre 13 y 14 años podrían tener casi cualquier estadio de desarrollo genital (G1-5) y un VT entre prepuberal y adulto (1-25 ml).3'6'7

En nuestro país no hay a la fecha publicaciones actualizadas sobre el crecimiento testicular en el contexto de la pubertad masculina. Por eso nos planteamos evaluar la relación entre los estadios de Tanner y VT en varones adolescentes sanos, en tanto son utilizados como indicadores de desarrollo. Un indicador de desarrollo8'9 es cualquier hito mensurable asociado al proceso biológico del desarrollo. Debe ser universal' aparecer secuencialmente y en el mismo orden en todos los niños' y tener la capacidad de discriminar entre las diferentes etapas de maduración. Debe ser fácil de obtener y medir' con técnicas mínimamente invasivas' robustas' sensibles y adaptables a distintas situaciones (atención clínica' investigación' diferentes observadores). En este sentido' los indicadores de desarrollo más accesibles son los que aparecen de forma evidente en la anatomía corporal.

OBJETIVO

Describir la correlación entre estadios de Tanner y el volumen testicular medido por orquidometría de Prader en adolescentes argentinos.

POBLACIÓN Y MÉTODOS

Estudio descriptivo transversal realizado entre el 1 de junio de 2018 y el 28 de febrero de 2020 en el Servicio de Adolescencia de un hospital público de la Ciudad de Buenos Aires. La población objetivo correspondió a varones adolescentes. Se obtuvo la aprobación del Comité de Ética en Investigación institucional. Se solicitó el consentimiento informado a la familia y a los adolescentes mayores de 14 años. La participación fue voluntaria' anónima y confidencial' respetando la privacidad de los adolescentes.

Criterios de inclusión: varones argentinos sanos de 9 a 20 años que concurrieron a controles de salud. Criterios de exclusión: alteraciones puberales/hipogonadismo, anomalías urogenitales congénitas' patología escrotal' enfermedades crónicas' enfermedad aguda en curso y negativa a participar del estudio.

Todos los adolescentes fueron evaluados por el investigador principal en un ambiente templado (>20 °C), para evitar el reflejo cremasteriano. Primero se realizó la estadificación de Tanner; luego se palpó el contenido escrotal para descartar patología urogenital. Por último' se evaluó el VT comenzando por testículo derecho y usando el mismo orquidómetro en todas las mediciones. Para lograr una medición confiable' se disminuyó al máximo posible la piel escrotal circundante sin comprimir ni deformar el testículo. El análisis estadístico fue cegado para compensar la falta de ciego en las mediciones del VT.

Instrumentos

Escala de Tanner:3 permite estimar visualmente los cambios morfológicos de los genitales externos (estadios G) y del vello púbico (estadios VP) clasificándolos en 5 estadios. El estadio 1 corresponde al estado prepuberal; los estadios 2-4' a pubertad en curso; y el estadio 5' a la pubertad finalizada.

Orquidómetro de Prader:4 medición testicular por palpación comparativa con ovoides de volúmenes conocidos (1-25 ml). Un VT >4 ml indicó el inicio de la pubertad. Cuando el tamaño testicular se ubicó entre 2 ovoides' se tomó el valor intermedio (por ejemplo: entre 12 ml y 15 ml, se tomó 13'5 ml) y cuando fue >25 ml se registró el valor de 25 ml.

Muestreo. Asumiendo que hasta los 19 años el VT en varones tiene una desviación estándar de 8 ml'10 y buscando un nivel de confianza del 95 % con una precisión de la estimación de 4 ml' se estimó un tamaño muestral de 50 varones por cada estadio de Tanner' totalizando 250 varones. Los pacientes se incluyeron secuencialmente por un muestreo aleatorio simple.

Análisis estadístico. Dado que el VT no se ajustó a una distribución normal (prueba de Kolmogorov-Smirnov) las variables cuantitativas se describieron con mediana y rango intercuartílico; y las frecuencias' con intervalo de confianza del 95 % (IC95%). La correlación se evaluó por coeficiente de Spearman. Las comparaciones se realizaron por prueba de rangos con signo de Wilcoxon (testículo derecho/ izquierdo) y Kruskal-Wallis (VT/Estadio de Tanner). El hallazgo de asimetría testicular se evaluó con la fórmula de porcentaje de asimetría: [(VT derecho - VT izquierdo)/VT derecho] * 100]. Se adoptó un nivel de significación de p <0,05. Los datos fueron procesados con SPSS26® (IBM, 2019).

RESULTADOS

Se invitaron a participar 615 varones, 238 fueron excluidos por antecedentes y 10, por examen físico (Figura 1). Finalmente, se evaluaron 367 varones sanos con una edad promedio de 13,8 ± 2,5 años.

Se halló una alta correlación entre ambos testículos y los estadios G (Spearman 0,943; p <0,001); también entre los estadios VP con testículos derecho (Spearman 0,893; p <0,001) e izquierdo (Spearman 0,889; p <0,001).

Figura 1: Flujograma de los adolescentes del estudio

La patología urogenital más frecuente fue el varicocele, con un total de 24. Los varones con patología urogenital fueron derivados para seguimiento médico.

Tabla 1: Comparación entre volumen testicular izquierdo y derecho en 367 varones adolescentes

Comparación de medianas de volumen testicular izquierdo y derecho. Rangos negativos representa que los testículos derechos tenían mayor tamaño. Rangos positivos representa que los testículos izquierdos tenían mayor tamaño.

Se halló asimetría testicular en 82/367 adolescentes (22,3 %; IC95% 18,2-27 %) (Tabla 1). El porcentaje de asimetría fue <20 % en 68/367 adolescentes (18,5 %; IC95% 14,7-23 %); en los casos con porcentaje de asimetría >20 % la diferencia fue no clínicamente significativa (ejemplo: TD 8 ml y TI 6 ml; o TD 8 ml y TI 10 ml). En 10/367 varones (2,7 %; IC95% 1,3-5 %) pospuberales, se hallaron testículos >25 ml. En 7/367 varones (1,9 %; IC95% 0,8-3,9 %) peripuberales, se observó vello de características VP2 (fino, largo y pigmentado), pero con distribución predominantemente escrotal y no en base de pene como en la descripción original.3 Estos pacientes fueron clasificados como VP2.

La prueba de Kruskal-Wallis mostró que la distribución del tamaño testicular fue diferente entre los estadios de Tanner, salvo en el caso de G1-G2 y VP1-2 (Tabla 2). De los 106 varones peripuberales en estadios G1-G2, 5/106 (4,7 %; IC95% 1,6-10,7 %) fueron clasificados como prepuberales (G1) aunque tenían testículos >4 ml, y 12/106 (11,7 %, IC95% 6-18,9 %) fueron clasificados como puberales (G2) aunque tenían testículos <4 ml.

En la Tabla 3 se presenta el VT correspondiente a los diferentes estadios puberales.

DISCUSIÓN

La escala de Tanner y la orquidometría de Prader son los métodos de referencia en la evaluación puberal masculina, debido a la falta de otros hitos puberales fácilmente objetivables; sin embargo, es frecuente hallar diferentes enfoques metodológicos que dificultan la comparación entre estudios.2'5’9’11

La mayoría de los estudios poblacionales sobre pubertad masculina describieron el timing puberal o la tendencia secular basados en la descripción de eventos puberales según la edad de aparición.7’10’1223 Sin embargo, dada la gran variabilidad en el inicio y fin de la pubertad, es necesario evaluar algunos marcadores de desarrollo según los estadios de Tanner, como en el caso de las hormonas del eje gonadal24 y, muy probablemente, para la orquidometría.

Tabla 2. Distribución del volumen testicular entre estadios de Tanner en 367 varones adolescentes. Prueba de Kruskal-Wallis para muestras independientes

Cada fila prueba la hipótesis nula de que las distribuciones del volumen testicular entre categorías de estadios de Tanner (Muestra 1 - Muestra 2) son iguales. Se visualizan las significaciones asintóticas (pruebas bilaterales). El nivel de significación fue de 0,05. Los valores de significación se ajustaron mediante la corrección Bonferroni para varias pruebas. La diferencia de medianas entre G1-G2 y VP1-VP2 no fueron estadísticamente significativas.

Tabla 3. Volumen testicular (mediana y rango intercuartílico) según estadios de Tanner en 367 varones adolescentes

Las diferencias en el VT entre estadios genital y vello púbico se deben a que la sincronía entre estos eventos no es total durante la pubertad. Por otra parte, la asimetría entre testículo derecho e izquierdo es frecuente de hallar durante el crecimiento testicular puberal.

Tanner. Joustra et al.,21 evaluaron a 769 niños y desarrollaron tablas de referencia para el VT ecográfico y orquidométrico en función de la edad. En su análisis, solamente utilizaron los estadios de vello púbico (VP) y el VT derecho e izquierdo fue promediado. En los gráficos publicados, se observa una distribución excesivamente amplia del tamaño testicular (1-25 ml), particularmente en los estadios de VP1-2-3. Esta gran variabilidad podría deberse a diferencias poblacionales o a una técnica inadecuada de orquidometría. Babani et al.,25 evaluaron el VT promediado correspondiente a los estadios Genital y VP en 525 niños de 10 a 18 años. Allí, el VT de los estadios G1 y VP1 (prepuberales) fue mayor a 4 ml (puberal), lo cual también podría analizarse como una diferencia poblacional o una técnica orquidométrica inadecuada. En Argentina, Bianculli y Bergadá,26 publicaron en 1977 el primer estudio sobre pubertad masculina normal. La descripción del VT y grado de desarrollo puberal se incorporó a la guía “Atención integral de adolescentes y jóvenes” de la Sociedad Argentina de Pediatría (1 990),27 aunque no volvieron a utilizarse.

En nuestro estudio, se clasificaron los estadios G y VP por separado, como ha sido previamente recomendado,3,6,7 y luego se midió el volumen de ambos testículos sin promediar. En los varones estudiados, el VT aumentó en correlación con los estadios de Tanner. Cada estadio de Tanner presentó un VT característico y estadísticamente significativo, salvo en el caso de G1-G2 y VP1-VP2, que, si bien tuvieron diferencias, no fueron significativas. Esto puede deberse a la baja variabilidad de tamaños testiculares peripuberales (1-6 ml) y a errores en la clasificación del estadio puberal previo a la orquidometría.

Largo y Prader demostraron que el aumento de VT es el indicador más confiable de inicio puberal en comparación con la inspección visual.7 Por tanto, si nos guiamos únicamente por los estadios de Tanner, un porcentaje de niños prepuberales serán clasificados como puberales y viceversa. En nuestro estudio, el 16 % de los varones peripuberales fueron erróneamente clasificados sobre la base de la inspección. Mul12 afirmó que sería oportuno redefinir el estadio G2, pues deja mucho espacio para la confusión: “Escroto y testículos se han agrandado y hay un cambio en la textura de la piel escrotal. También hay algo de enrojecimiento de la piel escrotal...”. La descripción original no aclara cuál de los tres criterios es más relevante, tampoco si se debe cumplir uno, dos o todos los criterios. Además, no explicita el VT mínimo para que la etapa genital se pueda etiquetar como G2. En coincidencia con esta perspectiva y basándonos en nuestros resultados, proponemos una redefinición del estadio G2: estadio genital con VT entre 4 y 6 ml, con o sin cambios mínimos en el aspecto escrotal (textura y color). Aquí hacemos foco en el tamaño testicular mínimo para considerar el inicio puberal (4 ml) y también en captar el crecimiento inmediatamente posterior a este (5-6 ml). Estos cambios en el VT son resultado de la gonarca, mientras que los cambios iniciales de la textura y color del escroto pueden estar influenciados por otros factores (temperatura y luz ambiente, tipo y pigmentación de piel).

Algunos autores, como Tomova16 y Wang,20 evaluaron la pubertad mediante la medición testicular y peneana (largo y diámetro), por ser esta última técnica más objetiva en comparación con el estadio genital de Tanner. Si bien la subjetividad juega un rol importante al clasificar el estadio G de Tanner, tiene la ventaja de que se realiza por inspección. En una publicación previa, obtuvimos una excelente concordancia en la estadificación de Tanner y la orquidometría de Prader entre diferentes observadores entrenados.28 Mientras que la medición peneana aumenta considerablemente el tiempo de evaluación y la manipulación de los genitales con un rendimiento clínico cuestionable en adolescentes, la orquidometría es más breve y tiene mayor rédito clínico al evaluar el impacto de diferentes patologías en el testículo, como varicocele29 o síndrome de Klinefelter.30

Se halló asimetría testicular en el 22 % de los participantes. No requirieron estudios complementarios por no estar asociada a patología urogenital y el hallazgo fue interpretado como crecimiento testicular puberal asincrónico. Vaganée et al.,31 reportaron previamente que la asimetría testicular es frecuente en adolescentes sanos sin varicocele.

Implicancias para la prácticaEl presente estudio aporta valores actualizados de VT en relación con los estadios de Tanner para nuestro país. Teniendo en cuenta los límites del inicio puberal (9-14 años), es conveniente medir ambos testículos y evaluar su volumen en función de los estadios G y VP de Tanner, dado que aumentan correlativamente. Esto permitirá monitorear el crecimiento testicular y detectar sus alteraciones (micro- o macrorquidia).

Como la inspección de los genitales no es suficiente para discriminar entre G1 y G2, es fundamental utilizar el orquidómetro de Prader para constatar el inicio puberal. En este sentido, aportamos una propuesta de redefinición para el estadio G2, que podría disminuir el error diagnóstico en varones peripuberales, ya sea en el consultorio pediátrico o en la investigación clínica. También describimos una posible variante del estadio VP2 (iguales características, pero con distribución escrotal); de confirmarse este hallazgo en otros estudios se debería evaluar cuál sería su correcta denominación.

Un pequeño porcentaje de varones pospuberales sanos presentan VT >25 ml y no pueden ser evaluados de forma precisa con el orquidómetro de Prader.21'28 Del mismo modo, se puede hallar asimetría testicular en varones sin patología urogenital.³¹ Esta diferencia no debería exceder una cuenta del orquidómetro, particularmente luego de los 6 ml, cuando los volúmenes del orquidómetro se hacen discontinuos.

Limitaciones

El estudio tuvo un diseño transversal y los participantes provinieron de un hospital del sistema público de salud de la Ciudad de Buenos Aires. Se recomienda cautela al extrapolar estos resultados. Es necesario contrastar estos hallazgos con estudios longitudinales a gran escala.

CONCLUSIONES

En la pubertad masculina, el volumen testicular aumenta en correlación con los estadios de Tanner. Cada estadio puberal presenta un volumen testicular característico, aunque esta diferencia no es estadísticamente significativa en los estadios iniciales (G1-G2 y VP1-VP2). Es fundamental el uso del orquidómetro de Prader para detectar el inicio puberal en varones.

Agradecimientos

A todas las personas que con las que trabajamos día a día en el Servicio de Adolescencia del hospital.

Recibido: 13-5-2022

Aceptado: 21-7-2022