INTRODUCCIÓN
Las “Yungas tropicales” se distribuyen desde el norte de Perú hasta el noroeste de la Argentina (entre los 19° y 29° S de latitud) atravesando Bolivia desde el noroeste hacia el sur. La vegetación característica son los bosques nublados y en Bolivia ocupan una superficie total aproximada de 56.000 km2 (Cabrera & Willink, 1980; Josse et al., 2011). En el contexto de Bolivia, la provincia biogeográfica de las Yungas Peruano-Bolivianas representa una de las regiones más diversas del país (Kessler & Beck, 2001) y un importante centro de endemismos en lo que a flora vascular (Navarro & Maldonado, 2011) y fauna (Young, 2007) se refiere. Esta provincia se distribuye entre los 2900-3100 m s.m. y los 4000-4200 m s.m., abarcando bioclimas pluviales, pluviestacionales y excepcionalmente xéricos, con diferentes pisos de vegetación muy heterogéneos (Navarro, 2015). Geopolíticamente, las Yungas se encuentran bien representadas en regiones de los departamentos de Cochabamba, La Paz y Santa Cruz (Ibisch & Mérida, 2003; Navarro & Maldonado, 2011; Navarro, 2015), principalmente en las faldas orientales de Los Andes, donde se extienden áreas protegidas representativas de esta ecorregión como el Parque Nacional Carrasco, el Parque Nacional Madidi y el Parque Nacional Amboró, respectivamente (SERNAP, 2020).
En el Parque Nacional Carrasco, que ocupa aproximadamente 622.600 ha (SERNAP, 2020), los estudios realizados hasta el momento se han enfocado en vertebrados y plantas vasculares (Ibisch, 1996; Ibisch et al., 2001), mientras el conocimiento micológico es muy escaso (Piepenbring, 2003; Rocabado et al., 2007; Melgarejo, 2015). Los hongos cumplen un rol importante en el ecosistema como descomponedores de la materia orgánica (Piepenbring, 2015); además, intervienen en los ciclos biogeoquímicos, existiendo numerosos factores edáficos y ambientales que pueden afectar la abundancia y riqueza de diferentes tipos de hongos del suelo (Marín, 2018), incluyendo plantas vasculares.
Hasta el presente fueron documentadas 365 especies de hongos Agaricales para Bolivia (Melgarejo-Estrada et al., 2020a; Melgarejo-Estrada et al., 2020b), de las cuales aproximadamente 142 ocurren en la provincia biogeográfica de las Yungas Peruano-Bolivianas y sólo cuatro fueron reportadas para el Parque Nacional Carrasco: Hygrocybe siparia (Berk.) Singer, Hygrophorus prasinus Berk. & Broome (Farr & Stevenson, 1963; Melgarejo- Estrada et al., 2020b), Marasmius albogriseus (Peck) Singer y Moniliophthora perniciosa (Stahel) Aime & Phillips-Mora (Stevenson & Cárdenas, 1949). El objetivo de este trabajo es reportar tres nuevos registros de especies de hongos Agaricales para el sector centro-sur de las Yungas Peruano- Bolivianas, las Yungas del Ichilo, en Bolivia, y proveer una descripción detallada e ilustraciones, así como información sobre su distribución y ecología.
MATERIALES Y MÉTODOS
Las especies fueron coleccionadas durante la época lluviosa (octubre - marzo) de 2018 y 2019 en dos localidades de las Yungas del Ichilo (Fig.1): Parque Nacional Carrasco (17°23′00″S 65°03′00″O, 500 m s.m), localizado en el municipio de Chapare; Sehuencas y Santa Isabel (17° 11’ 37’’S, 65° 51’ 55’’O, 2406 m s.m), localizado en el municipio de Colomi.
Los ejemplares fueron analizados macro- y microscópicamente siguiendo protocolos estándar para la descripción de hongos Agaricales (Largent, 1986; Singer, 1986) y los conceptos taxonómicos de Lodge et al. (2004), Pegler (1983), Singer & Digilio (1952) y Niveiro et al. (2011).
Para las observaciones microscópicas se realizaron cortes a mano alzada de basidiomas rehidratados, montados en KOH al 5% y teñidos con floxina acuosa al 1%. Se utilizó reactivo de Melzer para verificar la reacción en las paredes de las esporas y en la trama himenoforal (Wright & Albertó, 2002). Los cortes fueron observados al microscopio óptico con una resolución de 1000x.
En las descripciones se utilizan las siguientes abreviaturas: N = número de mediciones de basidiosporas; L y A = promedio del largo y ancho de las basidiosporas, respectivamente; Q = cociente calculado entre el largo y el ancho, y Qm = media del valor de Q (± un desvío estándar). Para indicar los colores se utiliza la terminología propuesta por Kornerup & Wanscher (1978). Los autores de los nombres científicos se indican de acuerdo con Index Fungorum - Authors of Fungal Names (CABI Bioscience & Landcare Research, 2020). Los especímenes fueron preservados y depositados en el Herbario del Oriente Boliviano (USZ) en Santa Cruz de la Sierra, Bolivia, y en el Fungario de Buenos Aires Facultad de Ciencias (BAFC), Buenos Aires, Argentina (Thiers 2020, permanentemente actualizado).
RESULTADOS
Agrocybe perfecta (Rick) Singer, Lilloa 25:323. 1952 (1951). Pholiota platensis var. perfecta Rick Brotéria, série botanica 6(2): 78 (1907). Pholiota vermiflua var. perfecta Rick, Lilloa 3: 402 (1938), TIPO: Brasil Rio Grande do Sul (Holotipo, en Brotéria, série botanica 6(2): 78, table V. 1907, visto). Figs. 2-3.
Píleo (Fig. 2) 35-65 mm de diám., convexo- aplanado, cóncavo al madurar, blanco (1A1) a amarillo pálido (43A), amarillo grisáceo (4B4) en la porción central, blanco amarillento (3A2) en el margen, carnoso, víscido, glabro, levemente arrugada en el centro, margen estriado, translúcido, ligeramente incurvado. Laminillas libres a adnexas, próximas, 3 mm de diám., castaño claras (6D3), lisas, enteras y ventricosas. Lamélulas de tercer orden, próximas, 3 mm de ancho, castaño claras (6D3), margen erodado. Pie 95-100 × 20-30 mm, central, cilíndrico, recto, ensanchándose hacia la base, champagne (4B3); crema (4A3) hacia la base, fibrilloso, seco, hueco, superficie subglabra, rizomorfo blanco (5A1). Anillo 15-20 mm de diám., súpero, blanco amarillento (4A2), membranoso, bien desarrollado, persistente y sobresaliente. Olor y gusto no distinguible. Esporada castaño clara.
Esporas (Fig. 3A) 10-12 (-14) × 5-7 (-9) µm, L = 10,75 µm, A = 5,67 µm, Q = 1,5-2, Qm = 1,91 ± 0,2, N = 15, elipsoidales a oblongas, pigmento castaño claro, lisas, algunas con pared gruesa, poro germinativo truncado, inamiloides. Basidios (Fig. 3B) 20-27 (-32) × 7-9 μm, cilíndricos, fusiformes, frecuentemente 4-esporados, algunos 2-esporados, pared delgada y hialinos. Pleurocistidios (Fig. 3C) 35-45 × 20-24 μm, vesiculosos a piriformes, pared delgada, lisos y hialinos. Queilocistidios (Fig. 3D) 36-45 × 18-21 μm, vesiculosos, subcapitados, pared delgada, lisos y hialinos, Trama himenoforal regular, hifas 4-6 μm de diám., hialinas, algunas con pigmento castaño claro. Pileipellis himeniforme, con células vesiculosas a claviformes de 20-37 × 17-24 μm. Fíbulas presentes.
Distribución y hábitat. Gregario, creciendo sobre suelo con hojarasca. Agrocybe perfecta es una especie con presencia en Sud América (Coimbra, 2015). Su distribución es conocida para la Argentina en la provincia de Tucumán, Mendoza (Niveiro & Albertó, 2012; Uhart, 2006) y Salta (Niveiro et al., 2020) y para Brasil (Coimbra, 2015; de Meijer, 2006; Watling, 1992) en el estado de Paraná, creciendo sobre estiércol o suelo con hojarasca. Se reporta por primera vez la presencia de esta especie para el departamento de Cochabamba, en las Yungas del Ichilo de Bolivia.
Observaciones. Agrocybe perfecta se caracteriza por poseer basidiomas robustos, blanquecinos, píleo amarillo grisáceo en la parte central, a veces rugoso, aclarándose hacia los márgenes, o amarillento, liso, a veces víscido, involuto en la madurez y de esporada castaño oscura (Singer & Digilio, 1952; Watling, 1992). Agrocybe perfecta generalmente se encuentra creciendo en humus; sin embargo, Singer & Digilio (1952) encontraron basidiomas creciendo sobre suelo en un bosque lluvioso de alta montaña en la Argentina, tal como nuestra colección de Bolivia.
Esta especie es muy similar a Agrocybe platensis (Speg.) Singer. Difiere de ella macroscópicamente por poseer el píleo levemente umbonado y rugoso, a veces higrófano en la madurez y laminillas libres a adnexas (Singer & Digilio, 1952; Watling 1992), mientras que A. platensis posee píleo a veces umbonado, liso, no higrófano en la madurez, laminillas adnatas (Singer & Digilio, 1952; Uhart, 2006). Respecto a la microscopía, las esporas de A. platensis son levemente más grandes, 10-14,5 (-16) × 7-9,5 µm, pero superpuestas con A. perfecta; poseen basidios 4-esporados y pleurocistidios vesiculosos con un mucrón o raramente dos, mientras que A. perfecta posee basidios 4- y 2-esporados, estos últimos en menor frecuencia, y pleurocistidios vesiculosos sin mucrón (Singer & Digilio, 1952). En la muestra coleccionada en Bolivia, los queilocistidios encontrados son mucho más grandes (35-45 × 20-24 μm vs. 17-48 × 8-30 μm) que los reportados por Singer & Digilio (1952) y, si bien el basidioma se encuentra en el rango de tamaño, es notablemente más grande que el ejemplar coleccionado por Singer 3344 (BAFC 31892) y similar a los ejemplares esbeltos de la fotografía tipo para A. perfecta (Rick, 1907).
A partir de Pholiota vermiflua var. perfecta Rick, Singer & Digilio (1952) propusieron una combinación nueva: A. perfecta (Rick) Singer, incluyendo las formas levis (basado en Singer T 1326, LIL) y angustisperma (basado en Singer T 1121, LIL), las cuales son inválidas por no incluir una descripción en latín (Art. 39, Turland et al., 2018). Fue reconocida y explicitada como combinación nueva en Singer (1953), quien al mismo tiempo nombró como sinónimos a Pholiota platensis var. perfecta Rick, y Pholiota vermiflua var. perfecta Rick. Años después, Watling (1992) estudió colecciones de Brasil, y Niveiro et al. (2020) estudiaron el género en la Argentina, aceptando las combinaciones realizadas por Singer & Digilio (1952) y Singer (1953), quienes diferenciaron A. perfecta de A. platensis. En este estudio, y basándonos en los caracteres morfológicos descritos en la literatura para ambas especies (Spegazzini, 1899; Rick, 1938; Singer & Digilio, 1952; Watling, 1992; Uhart, 2006; Niveiro et al., 2020), consideramos que los caracteres diferenciales descritos anteriormente (basidios 2-4 esporados y pleurocistidios con o sin mucrón), sumado a la superposición de medidas de caracteres importantes (ej. tamaño de esporas y basidios) no son suficientes para separar ambas especies, por lo que se requiere realizar estudios adicionales a nivel molecular y estudios filogenéticos con las especies cercanas, ya que los límites entre ambas especies no son del todo claros, concordando con lo expresado por Niveiro et al. (2020).
Material examinado
ARGENTINA. Tucumán. Capital, 17-V-1959, R. Singer 3344 (BAFC 31892). BOLIVIA. Cochabamba. Colomi, comunidad de Santa Isabel, Pampa Tambo, camino hacia el río Vinto, sobre suelo, 6-X-2019, E. Melgarejo-Estrada et al. 382 (BAFC 553394, USZ), 17º 11’ 44’’ S, 65º 52’ 56’’ O, 2398 m s.m.
Hygrocybe atrosquamosa Pegler, Kew Bulletin Additional Series 9: 53. 1983. TIPO: Martinica, Fiard 932A. (Holotipo K, no visto). Figs. 4-5.
Píleo (Fig. 4) 35-40 mm de diám., aplanado, cóncavo cuando maduro, con umbón, rosado (8A2) a anaranjado rojizo (8A7) cuando adulto, amarillento (5A6) cuando joven, delgado, higrófano, glabro, margen rimoso cuando adulto. Laminillas libres, subdistantes a distantes, 4-5 mm de diám., a veces naranja amarillentas (6A7) en la base, rojo pastel (8A4), naranja pálido (6A3) a blanco (6A1) hacía la arista, erodadas. Lamélulas de tercer orden, subdistantes a distantes, 4 mm de diám., blancas (6A1), erodadas. Pie 30-40 × 5-5,5 mm, central, cilíndrico, recto, amarillo (5A6) a rojo pálido (8A3) cuando joven, amarillo rojizo (8A7) cuando maduro, casi transparente, fibrilloso, húmedo, hueco, glabro, desprendiendo un líquido claro al corte, no muy abundante. Anillo ausente. Olor y gusto no distinguible. Esporada blanca.
Esporas (Fig. 5A) 7-9 (-10) × 3-6 µm, L = 8,64 µm, A = 4,50 µm, Q = 1,5-1,9, Qm = 1,8 ± 0,35, N = 24, subglobosas a ovoides, hialinas, lisas, pared delgada, gutuladas, inamiloides. Basidios (Fig. 5B) 30-45 × 6-7 (-10) μm, 2 a 4-esporados, claviformes, de pared delgada y hialinos; esterigmas de hasta de 6 μm de largo. Pseudocistidios (Fig. 5C) 30-55 × 4-7 μm, fusoides, a veces apretados hacia el ápice, pared delgada, hialinos. Queilocistidios ausentes. Trama himenoforal regular, hifas 10-20 μm de diám., hialinas, algunas con contenido refractivo. Pileipellis cutis bien diferenciado, con hifas repentes, pared lisa y delgada. Fíbulas ausentes.
Distribución y hábitat. Gregario, creciendo sobre suelo. Hygrocybe atrosquamosa es una especie con presencia en India (Farook et al., 2013) y el Neotrópico, encontrándose en Brasil (Lodge & Pegler, 1990), Martinica (Pegler, 1983), México (Lodge & Pegler, 1990), Puerto Rico (Lodge & Pegler, 1990), República Dominicana (Cantrell & Lodge, 2000) y Trinidad (Lodge & Pegler, 1990), creciendo sobre suelo. Esta colección se convierte en el primer registro para Bolivia.
Observaciones. Hygrocybe atrosquamosa Pegler pertenece al subgénero Hygrocybe (P.) P. Kumm. subsección Hygrocybe (P.) P. Kumm. y se caracteriza por presentar la superficie del píleo a veces fibrillosa y trama himenoforal paralela, a diferencia de la subsección Macrosporae R. Haller Aar. ex Bon. con píleo siempre fibrilloso y reacción oscura al tacto (Lodge et al., 2014). La subsección Hygrocybe incluye las especies H. atrosquamosa, H. astatogala (R. Heim) Heinem., H. conica (Schaeff.) P. Kumm. y sus variedades, H. nigrescens var. brevispora (Dennis) Pegler, H. singeri (A.H. Sm. & Hesler) Singer, y H. olivaceonigra (P.D. Orton) M.M. Moser. (Lodge & Pegler, 1990), presentando pseudocistidos en todos los casos. El material tipo referido a H. atrosquamosa presenta pseudocistidios de dimensiones 42-55 × 5-11 μm; el material coleccionado en Bolivia posee pseudocistidios bien diferenciados del mismo rango de largo y más angostos (30-55 × 4-7 μm).
La especie morfológicamente más próxima a H. atrosquamosa es H. conica, presente en Bolivia (Melgarejo-Estrada et al., 2020b). Hygrocybe atrosquamosa difiriere de H. conica por presentar esporas más pequeñas (hasta 9 µm de largo) ovoides a subglobosas, píleo a veces fibrilloso (Cantrell & Lodge, 2000; Lodge & Pegler, 1990), siempre umbonado y de colores rojos a anaranjados o grises (Lodge & Pegler, 1990), pero nunca rojo intenso o escarlata como H. conica (Cardoso, 2017).
Otra especie cercana es H. astatogala, descrita para Madagascar y reportada para Australia (Young & Wood, 1997), India (Farook et al., 2013) y el Neotrópico (Lodge & Pegler, 1990). La principal diferencia con H. atrosquamosa, es el color rojo a violeta o castaño oscuro en H. astatogala; ambas desprenden un líquido translúcido al corte.
Material examinado
BOLIVIA. Cochabamba. Villa Tunari, comunidad de Paractito, hacia la entrada al Parque Nacional Carrasco, sobre suelo, 28-II-2019, E. Melgarejo- Estrada & M. Ibarra Merida 128 (BAFC 55395), 17º 04’ 00” S, 65º 29’ 00” O, 475 m s.m.
Mycena holoporphyra (Berk. & Curt.) Singer, Sydowia 15: 64. 1962. Agaricus holoporphyrus Berk. & Curt., Journal of the Linnean Society. Botany 10: 284 (1868). TIPO: Cuba, Wright 5 (Holotipo K, no visto). Figs. 6-7.
Píleo (Fig. 6) 20-23 mm de diám., cónico- campanulado, magenta oscuro (13E8) hacia el centro, magenta grisáceo (13B4) hacia el margen, estrías púrpura rojizas (14C8) y las zonas entre las estrías púrpura rosáceas (14A4) a púrpura rojizas (14B4), translúcidamente reticulado y estriado, carnoso, húmedo, glabro, margen sulcado. Laminillas adnatas a subdecurrentes, subdistantes, ventricosas, 2 mm de diám., púrpura-rosáceas (14A4) a púrpura claro (14A2) o blancas (14A1), lisas. Lamélulas de tercer orden, subdistantes, ventricosas, 2 mm de diám., púrpura claro (14A2) o blancas (14A1), lisas, con anastomosis entre laminillas. Pie 50-65 × 3-5 mm, central, cilíndrico, recto, magenta grisáceo (13D5) aclarándose hacia la base a púrpura grisáceo (13B2), cartilaginoso, húmedo, hueco, glabro y velutinoso hacia la base. Anillo ausente. Olor y gusto rafanoide. Esporada blanca.
Esporas (Fig. 7A) 7-8 × 4-5 μm, L = 6,29, A = 3,36, Q = 1,5-2,5, Qm = 1,92 ± 0,3, N = 15, oblonga a elipsoidal, hialinas, lisas, pared delgada, amiloides, con contenido oleífero y/o gutular. Basidios (Fig. 7B) 18-30 × 5-6 μm, 4-esporados, claviformes, esterigmas hasta 5 μm de largo, pared delgada, hialinas. Pleurocistidios ausentes.
Queilocistidios (Fig. 7C) (15-) 17-25 × 3-4 μm, piriformes, a veces versiformes o rostrados, pared delgada, lisa, hialinos. Trama himenoforal regular, hifas 7-10 μm de diám., dextrinoides en Melzer. Pileipellis un cutis poco diferenciado, formado por hifas postradas, 2-4 μm de diám., pared lisa, delgada, hialina. Hipodermis formada por células vesiculosas y lisas. Fíbulas presentes. Estipitipellis un cutis similar a la pileipellis. Caulocistidios (Fig. 7D) (15-) 19-36 × 3-4 μm, alargados, cilíndricos, a veces apretados hacia el ápice, pared apenas engrosada, lisa, hialina.
Distribución y hábitat. Gregario, sobre hojarasca. Mycena holoporphyra es una especie de amplia distribución tropical, reportada para Asia y África (Pegler, 1987), y para América en México, Costa Rica, Cuba, Trinidad, Martinica, Colombia, Brasil y Argentina (Niveiro et al., 2011). En los bosques nublados de las Yungas bolivianas crece sobre hojarasca. Esta colección se convierte en el primer registro para el país.
Observaciones. Esta especie se caracteriza por poseer basidiomas completamente violáceos a púrpuras, olor rafanoide, esporas amiloides y ausencia de pleurocistidios (Niveiro et al., 2011). Si bien los márgenes de las laminillas son heteromorfos (Pegler, 1987), el material coleccionado en Bolivia difiere del material coleccionado en Argentina respecto al color de las laminillas: Niveiro et al. (2011) sugirieron colores vináceos, aclarándose hacia la arista de la laminilla, mientras que el material coleccionado en Bolivia posee tonos rosados a liláceos o blancos. Además, Zhishu et al. (1993) observaron un estípite velutinoso y Niveiro et al. (2011) mencionaron un tomento basal en el estípite; la muestra coleccionada en Bolivia posee un estípite velutinoso en la base, donde se observaron y midieron caulocistidios.
Material examinado
BOLIVIA. Cochabamba. Colomi, comunidad de Santa Isabel, Pampa Tambo, 2-III-2019, E. Melgarejo- Estrada & M. Ibarra Merida 159 (BAFC 53393), 17º 11’ 37’’ S, 65º 51’ 55’’ O, 2406 m s.m. Santa Isabel, 10- III-2019, 17º 11’ 37’’ S, 65º 51’ 55’’ O, 2142 m s.m., E. Melgarejo-Estrada et al. 335 (USZ), Sehuencas, Parque Nacional Carrasco, bajando hacía el río Ivirizu, 30-X-2019, E. Melgarejo-Estrada et al. 258 (USZ), 17º 30,28’ 00’’ S, 65º 16,72’ 00’’ O, 2219 m s.m.