INTRODUCCIÓN
La calidad del aire de la Región Callao, Perú se encuentra afectada por la presencia de partículas que exceden los niveles establecidos en el Estándar de Calidad Ambiental (ECA) para Aire, 2017, tales como el plomo (Pb) y material particulado (PM) 2.5 (GRC, 2011; MINAM, 2017a).
Además, el transporte automovilístico aporta elementos potencialmente tóxicos (EPT) al aire, tales como el cadmio (Cd), cromo (Cr), cobre (Cu), plomo (Pb) y zinc (Zn) (Su et al., 2014). En este sentido, Hou et al. (2014) mencionan que la depositación atmosférica es la principal fuente de introducción de metales al suelo cuando se consideran a escala regional.
Los humedales costeros son ecosistemas extremadamente sensibles que representan la interfase entre ambientes terrestres y marinos (Meza et al., 2018), además el Área de Conservación Regional (ACR) Humedales de Ventanilla ,en el Callao, Perú es considerado parte de un ecosistema fragmentado (Aponte & Cano, 2013) y presenta EPT en los cuerpos de agua, tales como arsénico (As), Cd, mercurio (Hg) y Pb (Fajardo et al., 2017).
La salicornia [Sarcocornia neei (Lag.) M.A. Alonso & M.B. Crespo], es una macrófita halófita que presenta potencial alimenticio por el consumo del tallo y de fitorremediación de EPT (Riquelme et al., 2016; Meza et al., 2018). Asimismo, S. neei compone la comunidad vegetal más extensa (79.3 ha) dentro del ACR Humedales de Ventanilla (GRC, 2009).
Las plantas halófitas presentan una inherente capacidad a tolerar altas concentraciones de EPT en el suelo, por lo que se ha sugerido que existen una tolerancia cruzada que se puede atribuir a algún tipo de mecanismo de interferencia entre la salinidad y el estrés oxidativo y osmótico a los metales. Estas plantas muestran los tres mecanismos de desintoxicación biológica para combatir la toxicidad de los metales, a saber, exclusores, tolerantes y acumuladores de iones metálicos (González-Alcaraz et al., 2011; Nikalje & Suprasanna, 2018). Resulta importante utilizar plantas halófitas nativas para la fitorremediación de sitios contaminados como “candidatas a la tecnología verde”, porque estas plantas se encuentran adaptadas naturalmente en términos de supervivencia, crecimiento y reproducción bajo el estrés ambiental en suelos de mala calidad, poco fértiles y tierra marginales frente a aquellas plantas introducidas de otro ecosistema (Chandra et al., 2017; Nikalje & Suprasanna, 2018).
El objetivo del presente estudio fue comparar las concentraciones de EPT en suelo superficial entre tres zonificaciones geográficas con diversos grados de impacto antrópico, determinar el nivel de contaminación del suelo superficial y analizar la bioacumulación del tallo de S. neei del ACR Humedales de Ventanilla.
MATERIALES Y MÉTODOS
Extracción de la muestra
Las comparaciones entre las concentraciones de EPT en suelo superficial y S. neei se realizaron en la zona turística (ZT), zona de uso silvestre (ZS) y zona de recuperación (ZR), pertenecientes al ACR Humedales de Ventanilla. La ZT se caracteriza por contar con infraestructura turística y presentar un continuo tránsito de personas, la ZS es un espacio silvestre y presenta casi nula intervención humana y la ZR contiene áreas degradadas por intervención humana como restos de viviendas y pequeñas granjas (GRC, 2009).
Mediante un muestreo aleatorio estratificado se determinaron tres ubicaciones geográficas por zona geográfica (ZT, ZS y ZR), ubicadas en regiones no inundadas, resultando en nueve puntos de muestreo (Figura 1). En cada ubicación geográfica se extrajeron tres ejemplares de S. neei sin daño mecánico por plagas o enfermedades.
S. neei es una especie herbácea de tallos suculentos con crecimiento horizontal o vertical (Riquelme et al., 2016; La Rosa et al., 2020), suelen formar grandes comunidades una altura aproximada de 30 cm. Además se extrajo una muestra de suelo de los primeros 10 cm de profundidad, la cual representa la zona de exploración de raíces de S. neei. Las muestras de macrófitas y de suelo fueron almacenadas en bolsas de polietileno.
Posteriormente, todas las muestras fueron preservadas a 4°C hasta la realización de los análisis de los parámetros fisicoquímicos del suelo y de EPT de macrófitas y suelo.
Parámetros fisicoquímicos
El Protocolo de métodos de análisis para suelos y lodos establecido por Zagal & Sadzawka (2007) fue utilizado para la determinación de los parámetros fisicoquímicos del suelo (fracción <2mm): mediciones analíticas de pH (1:2.5 mv-1), conductividad eléctrica (1:5 mv-1), contenido de agua (en estufa a 105°C ± 5°C durante 24 h) y materia orgánica del suelo (en estufa a 105°C ± 5°C durante 24 h y posteriormente a 550°C durante 2 h).
Elementos potencialmente tóxicos
La determinación de As, antimonio (Sb), Cd, cobalto (Co), Cr, Cu, estroncio (Sr), hierro (Fe), manganeso (Mn), niquel (Ni), Pb, selenio (Se), vanadio (V) y Zn en suelo se realizó de acuerdo a la Agencia de Protección ambiental.200.7 (EPA.200.7), Revisión 4.4 (USEPA, 1994). Las muestras de suelo fueron solubilizadas por reflujo suave con ácido clorhídrico (HCl) y ácido nítrico (HNO3), posterior a la sedimentación, se agregó HNO3 a la muestra acuosa y se sometió a la lectura por el espectrometría de masa con plasma acoplado inductivamente (ICP-MS, Nex ION 2000B).
La determinación de Hg en suelo se realizó de acuerdo al método EPA 7471-B, Rev 2 (USEPA, 2007). Se utilizaron alícuotas homogenizadas de 0,5 - 0,6 g, luego fueron diluidas con 5 mL de agua reactiva y 5 mL de agua regia, calentadas a 95 ± 3°C y dejadas a enfriar. Se agregaron 50 mL de agua reactiva y 15 mL de solución de permanganato de potasio (KMnO4) y se dejó reposar por 15 min. Se mezcló la muestra y fue calentada durante 30 min a 95 ± 3°C. Luego de enfriar se agregó 6 mL de cloruro de sodio-sulfato de hidroxilamonio (NaCl-(HONH3)2SO4) para reducir el exceso de KMnO4 y se sometió a lectura por absorción atómica de acuerdo a la metodología estipulada.
La determinación de As, Sb, Cd, Co, Cr, Cu, Sr, Fe, Hg, Mn, Ni, Pb, Se, V y Zn presentes en el tallo de S. neei se realizó de acuerdo al EPA.200.3 (USEPA, 1991). Se tomaron 5 g de muestra compuesta de los tres tallos congelados, sin diferenciación de la porción del tallo seleccionada y fueron digeridos con HNO3, peróxido de hidrógeno (H2O2) y calor. Esta digestión resultó en una solución clara que fue analizada por ICP-MS (Nex ION 2000B).
Análisis de datos
Comparaciones con estándares de calidad ambiental
Las concentraciones de EPT en suelo fueron comparadas con los niveles máximos permitidos en el estándar de calidad ambiental (ECA) - suelo - Perú - 2017 para suelo agrícola, cuya normativa aplica a las Áreas Naturales Protegidas (ANP) (MINAM, 2017b). Las concentraciones de EPT en el tallo de S. neei fueron comparadas con las concentraciones máximas permitidas para EPT en especies vegetales establecidas en el Codex Alimentarius (CA). Asimismo, no se tomaron en cuenta las concentraciones establecidas en chocolates, debido a que es un producto manufacturado (CA, 1995).
Índices de contaminación del suelo
Para la determinación de los índices de contaminación del suelo superficial se utilizó la media de las concentraciones de EPT (mg kg-1) de los nueve puntos de muestreo. Se otorgaron valores enteros a todas las concentraciones a fin de obtener las medias de las concentraciones para calcular los índices. De acuerdo a lo establecido por Qingjie et al. (2008), se obtuvieron dos índices de contaminación de suelo simple: factor de contaminación (Cfi), factor de riesgo ecológico (Eri); y cinco integrados: índice de riesgo ecológico potencial (RI), promedio de índice de contaminación (PIAvg), nuevo índice de contaminación (PIN), grado de contaminación (Cd) y el índice de contaminación de Nemerow (PINemerow).
Asimismo, en el caso del Cfi se reemplazaron solamente los valores de referencia pre industrial de EPT de Co, Cu, Fe, Mn, Pb y Zn (mg kg-1) por las concentraciones halladas en el sedimento cerca a la naciente del Rio Chillón debido a ser afluente del área de estudio (Chui et al., 2009).
Factor de Bioacumulación (FB) del tallo de S. neei
Este factor fue calculado como la relación entre los EPT acumulados en el tallo de S. neei y concentración de EPT del sedimento (Jara-Peña et al., 2017).
Donde: FB = Factor de bioacumulación.
Ctallo =Concentración de EPT en el tallo de la planta.
Csuelo = Concentración de EPT en suelo.
El factor de bioacumulación (FB) indicó si el tallo de S. neei presenta estrategias de acumulación y puede ser considerado como acumulador, tolerante o exclusor a los EPT. Las plantas con FB>1 son considerados como acumuladoras o hiperacumuladoras (si las concentraciones exceden 0,1 %), las que presentan valores entre 0,1 y 1, respectivamente, son consideradas como tolerantes y las que presentan valores <0,1 se consideran como plantas exclusoras (Trujillo, 2013).
Análisis estadísticos
No fueron considerados los EPT sin variaciones en sus concentraciones debido a que no otorgaban variabilidad a los análisis estadísticos. Se realizó un Dendrograma de similaridad euclidiana con Grupos Pareados (PGMA) a fin de observar el grado de relación entre las zonas muestreadas de acuerdo al contenido de EPT en suelo. Asimismo, se realizó la prueba de correlación de Spearman (rs) entre los parámetros fisicoquímicos del suelo, la concentración de EPT en suelo y planta, la bioacumulación de EPT y la zonificación a fin de determinar las variables que presentaron correlación significativa entre sí y su significancia (p ≤ 0,05). Para la realización de estos análisis se utilizó el programa Paleontological statistics software package 4,0 (Past 4,0).
RESULTADOS
Parámetros fisicoquímicos del suelo
En ZR3 se hallaron los mayores valores de pH (8,46) y conductividad eléctrica (19,35 mS cm-1) del suelo. Mientras que en ZR1 se halló el mayor contenido de agua (27,12 %) y en ZT3 la mayor concentración de materia orgánica del suelo (47,64%) (Tabla 1).
EPT en el suelo superficial
Mn, Zn, V, Cu, Pb y Fe fueron los EPT que presentan mayor concentración en el suelo. Además, las concentraciones de EPT pertenecientes a ZT1 no excedieron la normativa de comparación y solamente las concentraciones de Pb (mg kg-1) en ZT1 (99,1 mg kg-1) y ZS1 (120 mg kg-1) resultaron mayores a los límites máximos establecidos por el ECA - suelo - Perú - 2017 (70 mg kg-1) (MINAM, 2017b) (Tabla 2).
EPT en el tallo de Sarcocornia neei
Las concentraciones de EPT en el tallo de S. neei excedieron al menos en un punto los límites establecidos por los estándares utilizados, mientras que las concentraciones de EPT en el tallo de S. neei en ZT1 no excedieron las concentraciones establecidas en el CA (1995). Zn, Fe, Mn, Cu, Pb y Cr fueron los EPT que presentaron mayor concentración en el tallo de S. neei (Tabla 3).
Índices de contaminación del suelo
De acuerdo a los índices de contaminación simple, se halló que los factores de contaminación (Cfi) en su mayoría presentaron valores entre 0 y 0,97, lo que indica un bajo factor de contaminación (Cfi<1) del suelo superficial por cada EPT; sin embargo en el caso del Cu el Cfi resultó 4,32; indicando una contaminación considerable para este elemento en el suelo superficial. Asimismo, los factores de riesgo ecológico (Eri) presentaron valores entre 0,20 y 21,63, lo que indica un bajo riesgo ecológico potencial (Cfi<40) en el suelo superficial por cada EPT (Tabla 4).
En cuanto a los índices de contaminación integrados, el suelo superficial presentó un bajo riesgo ecológico potencial (RI=46,66), un bajo promedio del índice de contaminación (PIAvg = 0,27), presenta trazas según el nuevo índice de contaminación (PIN = 8,51), un bajo grado de contaminación (Cd= 8,17), y un dominio saludable de acuerdo al Índice de Contaminación Nemerow (PINemerow = 0,03).
Bioacumulación de EPT en el tallo de S. neei
El FB de Fe de S. neei presenta una estrategia acumuladora en todas las zonas de estudio. Sin embargo, presenta FB exclusores y tolerantes en la mayoría de EPT (As, Co, Cr, Cu, Mn, Hg, Ni, Se y V), tolerante y acumulador en el caso del Cd y Zn, y presenta las tres estrategias de acumulación en el caso del Sb y Pb (Figura 2).
Asociación entre zonificación, parámetros fisicoquímicos del suelo, EPT y FB
De acuerdo al dendrograma de similaridad euclidiana, la zonificación no determina el agrupamiento de las concentraciones de EPT en el suelo (Figura 3). Asimismo, de acuerdo al análisis de correlación de Spearman, la zonificación no presentó relación significativa (p < 0,05) con los EPT del suelo (p = 0,17-1), EPT del tallo de S. neei (p = 0,28-0,99), ni con los FB (p = 0,16-0,95).
No hubo relación significativa (p < 0,05) entre los parámetros fisicoquímicos del suelo y los EPT del suelo (p = 0,1-1). Sin embargo, la conductividad eléctrica del suelo se correlacionó negativamente con la concentración en la planta de Co (r= -0,7, p = 0,04) y su FB (r = -0,8, p = 0,01), mientras que la materia orgánica se correlacionó positivamente con el FB de Fe (r = 0,7, p = 0,04) (Tabla 5). Las concentraciones en suelo de As, Cu, Ni, Pb y Zn se correlacionaron negativamente con sus FB (Tabla 6).
DISCUSIÓN
Al no hallar correlación significativa (p < 0,05) entre la zonificación (ZT, ZS y ZR) y la concentración de EPT en suelo, estimamos que el grado de impacto antrópico de cada zona no afecta las concentraciones de los EPT en el suelo superficial y que existen otras fuentes de contaminación que afectan la concentración de los EPT en el suelo. El Rio Chillón resulta en una fuente importante de ingreso de Co, Cu, Fe, Mn, Pb y Zn al ACR Humedales de Ventanilla (Chui et al., 2009). Una fuente posible de ingreso de EPT al suelo superficial es el aire de la Región Callao que registra altos niveles de PM 2,5 y Pb (GRC, 2011; MINAM, 2017), siendo el transporte automovilístico una fuente de contaminación por EPT (Cd, Cr, Cu, Pb, Zn) a la atmósfera (Su et al., 2014) y algunos elementos típicos encontrados en PM10 resultaron ser el Cr, Ni, Pb y Zn (Machado et al., 2008).
Adicionalmente, los EPT analizados entran a la atmósfera en forma de aerosol, excepto el Hg (Su et al., 2014) y se halló que en el suelo superficial del ACR Humedales de Ventanilla la concentración de Hg resultó muy baja (< 0,03 mg kg-1) y la depositación atmosférica es la principal fuente de introducción de EPT al suelo a escala regional (Hou et al., 2014).
Las viviendas introducen el riesgo de contaminación del suelo por mal manejo de desechos e indirectamente por descargas de aguas domésticas, además se afecta la calidad de aire por emisión de MP durante la etapa de construcción (Vélez-Aspiazu & Coello-Espinoza, 2017) sin causar daños a los recursos naturales, para el efecto fue necesario establecer que el estudio ambiental tenga un alcance criterial. Tal situación requerió conocer las características del medio, tarea desarrollada como diagnóstico del medio físico, seguidamente caracterizar el proyecto de urbanización con adecuaciones ecológicas, e identificar qué acciones son las que causan impacto, y cuáles son los factores ambientales que se ven afectados por estas, desde la perspectiva de los impactos significativos planteados por la Environmental Protection Agency de los Estados Unidos (EPA). Los residuos de animales aportan materia orgánica y nitrógeno al suelo (Rodríguez et al., 2019). En el estudio la zonificación tampoco se correlacionó con los parámetros fisicoquímicos del suelo superficial (p> 0,05) ni con los factores de bioacumulación de EPT del tallo de S. neei (p > 0,05). Estos resultados indican que el grado de impacto antrópico presente en el ACR Humedales de Ventanilla no se asocia a los valores de pH, conductividad eléctrica, materia orgánica ni porcentaje de agua en el suelo superficial y además tampoco afecta la absorción de EPT por S. neei.
En el suelo del ACR Humedales de Ventanilla se halló que el Mn, Zn, V, Cu, Pb y Se se encuentran en mayor concentración, mientras que en el tallo de S. neei fueron el Zn, Fe, Mn, Cu, Pb y Cr. Debido a que el Zn, Fe, Mn, Cu, Cr, Co y Se son considerados elementos esenciales para las plantas (Bonanno et al., 2017), S. neei presentó mayor acumulación de elementos químicos esenciales, que a su vez se encuentran en mayor cantidad en el suelo.
En el presente estudio se halló que S. neei presentó todas las estrategias de acumulación (exclusora, tolerante y acumuladora) para un mismo EPT en el caso de Sb y Pb (Figura 2). Debido a que una planta es capaz de presentar diversos grados de acumulación dependiendo del ecosistema en que se encuentre (Bavandpour et al., 2018; Bonanno et al., 2018). Estimamos que la alta variabilidad del Cu, Mn, Pb, V y Zn (Desviación estándar (DE) > 20) frente al resto de EPT del suelo estudiado, en adición a otros factores que regulan la biodisponibilidad de estos EPT, tales como la capacidad de intercambio catiónico del suelo, los contenidos de las partículas de los sedimentos, salinidad, los DTPA (ácido dietilentriaminopentaacético) de cada metal y del suelo, generarían este efecto de bioacumulación en S. neei (Torres & Johnson, 2001; Pérez et al., 2006) (Tabla 1).
En Salinas de Pullaly, Chile, S. neei presenta un potencial alimenticio como fuente de minerales, fibra cruda y extracto libre de nitrógeno (NFE). Sin embargo, la concentración de Pb excede los límites máximos establecidos por el CA (Riquelme et al., 2016). En Los Maitenes, Chile, S. neei presenta concentraciones de As, Cd y Pb que exceden los límites máximos establecidos por el CA (CA, 1995; Meza et al., 2018). En este trabajo, se encontró que en el ACR Humedales de Ventanilla la concentración de As, Cd y Pb en el tallo de S. neei excedieron los límites establecidos por el CA al menos en dos zonas. Razón por la cual, también se propone la utilización de esta especie para fitorremediación por EPT (Meza et al., 2018).
Las concentraciones de As en S. neei excedieron los límites máximos establecidos por el ECA en dos zonas (ZT2 y ZR1). A valores de pH 6-8, el As se encuentra altamente ligado al calcio (Ca) (Peralta-Videa et al., 2009). En esta investigación encontramos que el pH del suelo superficial varía de 7,69 a 8,46. Debido a que el As ingresa a las células radicales vía transportadores de fosfato (Geng et al., 2019), la competencia establecida entre el As y el P por el ingreso a las células radicales y la ligación con el serían factores limitantes en su absorción.
Las concentraciones de Cd en S. neei excedieron los niveles máximos establecidos por el CA en dos zonas (ZT3 y ZS2). Algunos estudios mencionan que el Fe reduce la captación de Cd por la planta, el Ca es un fuerte inhibidor de la absorción de Cd por competencia iónica, el pH es un factor clave en la bioacumulación de Cd, el incremento del pH reduce la movilidad y potencial disponibilidad del Cd, la presencia de grupos funcionales como carboxilos (RCOOH) y fenoles (ROH) en la materia orgánica forman complejos con Cd y reducen su transferencia en la planta, los suelos inundados pueden conducir a la transformación de Cd soluble en especies de sulfuro de cadmio (CdS) y esta transformación disminuye la solubilidad del Cd (Peralta-Videa et al., 2009; Chen et al., 2019; Li et al., 2019). En este estudio no encontramos relación entre el Cd del suelo con el pH y el Fe; sin embargo, se estima que la interacción entre todos estos factores puede in- fluir en los mecanismos de absorción de Cd por S. neei.
Las concentraciones de Pb en S. neei excedieron los niveles máximos establecidos por el CA, excepto en ZT1 y ZR1. Respecto a los factores que limitan la absorción de este EPT por la planta, que la materia orgánica es capaz de formar quelatos solubles muy estables con el Pb (Cárdenas, 2012). Este elemento al no contar con canales para su absorción en la raíz se une a grupos carboxílicos de ácidos urónicos de mucílago en las superficies de las raíces (Peralta-Videa et al., 2009). Además, Cortés-Páez et al. (2015) mencionan que existe un cierto orden de preferencia de absorción por la planta de EPT que varían según el pH y la materia orgánica del suelo. Debido a que el FB del Pb se correlaciona positivamente con los FB de Cu y Zn, la absorción de Pb por el tallo de S. neei se presume es afectada por el orden de preferencia de absorción de EPT.
CONCLUSIONES
Los diferentes grados de impacto antrópico en las zonificaciones estudiadas no afectan la concentración de EPT en el suelo superficial del ACR Humedales de Ventanilla, Perú. Este suelo presenta una baja contaminación por EPT de acuerdo a los índices de contaminación simples e integrados analizados. El tallo de S. neei del ACR Humedales de Ventanilla presenta una gran variabilidad de estrategias de acumulación de EPT y potencial de fitorremediación de EPT. Se requiere continuar evaluando las estrategias de bioacumulación de EPT en otras partes de la planta, como las raíces de S. neei en el ACR Humedales de Ventanilla, y analizar si en otros humedales costeros peruanos y del Pacífico Sur se presenta el mismo comportamiento ante los EPT que lo observado en el presente trabajo.